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A Lapa do Mosquito, por Xavier Prous


By Geraldo M. Pereira | março 14, 2017 | Category Espeleologia, Expedição, Opinião, Táxons, Visão dos amigos

Especial

A Lapa do Mosquito é um dos maiores, talvez o maior patrimônio natural das terras curvelanas depois da diversidade de suas matas, um dos pontos de partida e de reconhecimento da beleza das cavernas mineiras e do Brasil para o mundo, de onde e onde Peter Lund desvendou os mistérios de um planeta Terra dominado por grandiosos seres e fez emergir à partir dos seus estudos de forma concreta a paleontologia brasileira, aprofundando-se ainda mais demasiado quando de sua estada em Lagoa Santa. De outra forma, os pequenos seres foram objeto das pesquisas do professor Xavier Prous e equipe, organizando de forma definitiva o conhecimento sobre a microfauna do interior e arredores da caverna.

Assim, o projeto Curvelo Fauna e Flora é agraciado com essa minuciosa descrição da vida no interior da Lapa do Mosquito, originalmente uma dissertação intitulada Entradas de cavernas: interfaces de biodiversidade entre ambientes externos e subterrâneos Distribuição dos artrópodes da Lapa do Mosquito, Minas Gerais apresentada ao Instituto de Ciências Biológicas da Universidade Federal de Minas Gerais para obtenção de título de Mestre em Ecologia por parte do autor. Publicamos aqui a íntegra da dissertação, sendo subtraídos apenas os dados de “Abstract” e adicionadas fotografias da Lapa do Mosquito e entorno bem como links explicativos em algumas palavras e termos, adequando-se assim o trabalho científico ao estilo adotado em todas as publicações do Curvelo Fauna e Flora. A publicação foi gentilmente autorizada pelo professor Xavier Prous a quem agradecemos profundamente. A ideia inicial era utilizá-la como base para uma apresentação da Lapa do Mosquito e seus habitantes, mas a profundidade, excelência de detalhes e acurácia das informações foram fatores preponderantes para a solicitação de publicação do texto na íntegra, já que é fato afirmar que estamos diante de uma obra definitiva e fonte importante para qualquer pesquisa sobre a vida no interior de cavernas.

Agradecimentos especiais a todos que possibilitaram e contribuíram para que esta postagem fosse possível:
Professor Xavier Prous, Maurílio Neto, Antonio Augusto Nery, Márcio Nery, Rodrigo Quadros, Guilherme Brandão, Afonso Carlos e Luíz Carlos dos Santos (os irmãos observadores de aves de Pompéu), Paulo Couto e os observadores de Santo Antônio do Monte, Tonhão Costa e o Gaia Speleo Curvelo.

De Peter Lund a Xavier Prous

Embora distantes no tempo, as pesquisas de Peter Lund e de Xavier Prous sobre a Lapa do Mosquito se completam ao contemplarem campos de estudo tão próximos e tão distintos, demonstrando muito claramente como a vida do interior da gruta está diretamente correlacionada com o meio externo. Se Lund debruçou-se sobre um universo anterior, trazendo ao conhecimento através da análise de fósseis espécies incríveis como o Smilodon populator, Prous escancara a vida atual e toda a sua pujança, focado na dimensão das relações tróficas entre os seres vivos e viabiliza o entendimento sobre um ambiente ainda pouco conhecido, como a entrada de cavernas, revelando assim um nova percepção para a bioespeleologia.

A vida na Lapa do Mosquito

Xavier Prous

Dissertação Entradas de cavernas: interfaces de biodiversidade entre ambientes externos e subterrâneos – Distribuição dos artrópodes da Lapa do Mosquito, Minas Gerais apresentada ao Instituto de Ciências Biológicas da Universidade Federal de Minas Gerais como requisito parcial para a obtenção do título de Mestre em Ecologia, Conservação e Manejo da Vida Silvestre. Área de concentração: Ecologia de Cavernas. Sob orientação da Dra. Claudia Maria Jacobi. Co-Orientador: Dr. Rodrigo Lopes Ferreira.

Agradecimentos


À Dra. Claudia Jacobi, por ter aceitado prontamente orientar-me, enveredando se pelos escuros caminhos da biologia de cavernas, e pelos ensinamentos e sugestões intelectuais.

Ao meu Co-orientador e amigo Dr. Rodrigo Lopes Ferreira por ter aberto as portas para este fascinante mundo das cavernas e pelos anos de orientação e amizade.
À meus pais, Pascale e André, pelo apoio e exemplo ao longo de minha vida.
À Carina, pelo incondicional apoio, carinho, amor, compreensão e paciência nestes dois últimos anos.
Aos amigos da CPI e BBBH, que nos momentos de estresse me arrastavam para um bom papo acompanhado de uma cervejinha no buteco.
À Deise, Edelvânia, Isabella, pelas horas que passaram em frente às lupas, auxiliando nas triagens e na coleta.
Aos amigos e colegas Marconi, Leopoldo, Érika, Vanessa, Felipes, Cândida,
Akemi, Mateus, Diogo, Randerley, Wendel, Ricardo e todos os outros que me
auxiliaram nas coletas em campo e que, sem vocês, este trabalho seria quase impossível.
Às amigas Maja e Lucíola pelo apoio e eterna amizade, maior que qualquer distância.
Aos colegas de turma Dana, Marcos, Rafael, Betânia, Claudinha, Waldney, Angelita, Nuno, Érika, Sofia, Moretti e Eloisa pelos momentos de descontraçãoao longo destes anos.
Ao Flávio e ao IBAMA/CECAV pela licença concedida a este estudo.
Ao curso de ECMVS, CAPES e WSFish pelo apoio financeiro e infra-estrutura.

Resumo

Entradas de cavernas são zonas de transição com características intermediárias, como maior estabilidade ambiental quando comparada ao ambiente epígeo e maior disponibilidade de recursos alimentares comparada aos ambientes hipógeos. Associada a estas interfaces há uma comunidade especifica, capaz de explorar suas características intermediárias e únicas, chamada de comunidade para-epígea.

Apesar de fazer parte do ecossistema cavernícola como um todo, nenhum estudo ecológico jamais abordou as zonas de entrada de cavernas de forma abrangente. Este trabalho investigou a comunidade para-epígea da Lapa do Mosquito, identificando sua composição e distribuição espacial de suas populações, bem como explorou suas relações com características climáticas e estruturais do ambiente e relações tróficas. Ao todo foram encontrados 12.438 indivíduos distribuídos em 483 morfoespécies de artrópodes. Foi identificada uma comunidade para-epígea composta por 155 espécies, sendo 55 exclusivas desta comunidade, 49 compartilhadas entre a para-epígea e epígea, 37 compartilhadas entre para-epígea e hipógea e 14 espécies distribuídas nas três comunidades. A comunidade para-epígea estava presente na região compreendida entre 0 e 36 primeiros metros da caverna. A riqueza de espécies variou entre 4 e 8 em setores da região hipógea, aumentando gradativamente a medida em que se aproximava da entrada e atingindo valores em torno de 15 espécies no ambiente epígeo. A diversidade foi intermediária àquelas dos ambientes adjacentes. A luminosidade é um filtro que atua na entrada da caverna e determina a presença e distribuição de várias espécies na comunidade para-epígea. Esta comunidade, desta forma, é parte integrante e fundamental para o ecossistema cavernícola como um todo. Ações que visem a conservação e o manejo de cavernas devem obrigatoriamente contemplar esta comunidade em seu planejamento.

Palavras-chave: artrópodes, caverna, comunidade, ecótone, neotrópicos, para-epígea.

Introdução

Cavernas são formadas por diferentes processos atuando sobre estruturas diversas: vento, lava vulcânica, erosão por ondas do mar, tectônica de placas e dissolução por água (White e Culver 2005). No entanto, a grande maioria das cavernas foi formada em rochas sedimentares, principalmente carbonáticas, e fazem parte de um sistema denominado Carste.

Carste é o nome dado a terrenos embasados principalmente sobre rochas carbonáticas, os quais têm sua topografia formada pela dissolução da rocha pela água, e normalmente contendo dolinas, sumidouros, drenagens subterrâneas e cavernas (Monroe 1970). O Carste é o resultado de um processo natural causado pela dissolução e lixiviamento de rochas calcárias, dolomitos, gipsitas, alitas e outras rochas solúveis (UNESCO 1972). O ambiente cavernícola (hipógeo) é considerado climaticamente estável, sendo as temperaturas constantes e próximas às medias anuais externas, a umidade relativa do ar é próxima à saturação e a luz é permanentemente ausente (Poulson e White 1969, Culver 1982). Frequentemente as cavernas são divididas em três zonas que levam em conta as condições ambientais,

como luz e temperatura (Mohr e Poulson 1966, Poulson e White 1969): a zona de penumbra é a área da caverna onde há luz suficiente para permitir a visão humana; a zona de temperatura variável é a área da caverna onde a temperatura varia de acordo com as estações do ano, e a zona de temperatura constante é a área da caverna onde a temperatura não varia ao longo do ano e é próxima à temperatura média anual externa.

A ausência permanente de luz restringe a produção primária em cavernas a organismos quimioautotróficos (Sarbu et al. 1996, Engel 2005) e a raízes que crescem a partir de plantas epígeas (Howarth 1983, Souza Silva 2003) sendo raros os casos onde estes são os principais fornecedores de energia na base da teia trófica. Desta forma, quase todos os nutrientes presentes nos ambientes cavernícolas são provenientes dos ambientes externos (epígeos). A importação da matéria orgânica do ambiente externo para as cavernas se dá por agentes físicos ou biológicos (Culver 1982, Ferreira e Martins 1999, Howarth 1983). Rios e enxurradas podem transportar grande quantidade de matéria orgânica na forma de folhas, troncos, e carcaças de animais (Souza-Silva 2003). Já as águas de percolação podem conter uma série de compostos orgânicos dissolvidos enquanto infiltrava-se pelo solo (Gibert et al. 1994). Fezes e carcaças de animais que se abrigam em cavernas ou que entram acidentalmente são também importantes fontes de recursos, principalmente em cavernas onde não há a presença de água (Culver 1982, Howarth 1983, Ferreira e Martins 1998, Ferreira e Martins 1999). Uma vez que não existem produtores primários fotossintetizantes em cavernas, a base da teia alimentar são detritos. Mesmo presente, a matéria orgânica apresenta-se, em geral, pouco disponível, já que deve ser processada por microorganismos que não são tão abundantes quanto no meio externo. Além disso, as fezes já tiveram grande parte de seu conteúdo orgânico aproveitado, sendo mais pobre que o alimento de origem. Assim, teias tróficas baseadas em organismos detritívoros em cavernas são frequentemente consideradas simples em comparação às do ambiente epígeo, não comportando vários níveis tróficos com predadores de segunda ou terceira ordem, por exemplo (Culver 1982, Howarth 1983, Trajano 2000, Poulson 2005). As fortes pressões ambientais existentes nas cavernas podem levar os organismos a uma série de modificações evolutivas de caráter morfológico, fisiológico e comportamental. Os organismos cavernícolas podem ser agrupados em três categorias segundo suas modificações evolutivas (Culver e Wilkens 2000, modificado do sistema Schinner-Racovitza): 

  1. Troglóxenos: são aqueles organismos que habitam as cavernas, mas que obrigatoriamente têm
    que sair dela em algum momento de seu ciclo de vida (exemplo típico são os morcegos).
  2. Troglófilos: são os animais que podem completar todo seu ciclo de vida tanto no ambiente epígeo quanto hipógeo.
  3. Troglóbios: são as espécies mais especializadas possuindo, em geral, caracteres adaptativos (morfológicos, fisiológicos e comportamentais) e tendo seu ciclo de vida restrito ao ambiente cavernícola. Tais organismos em geral exibem a tendência à redução de estruturas oculares e asas, e/ou alongamento de apêndices sensoriais, que evoluíram em resposta às pressões seletivas presentes em cavernas ou à ausência de pressões seletivas presentes no meio epígeo (eg.luz).
As comunidades cavernícolas terrestres podem ser agrupadas em três categorias segundo sua distribuição espacial e dependência de recursos alimentares: na zona hipógea estão presentes as recurso-espaço-dependentes e as recurso–espaço independentes, enquanto que na zona para-epígea (próximas as entradas) além destas existem as comunidades para-epígeas (Ferreira e Martins 2001). As comunidades recurso-espaço-dependentes são compostas geralmente por organismos pequenos (alguns milímetros), de pouca mobilidade e de ocorrência preferencial junto ao recurso (manchas de guano de morcego, troncos em decomposição).

Nas comunidades recurso-espaço independentes os organismos não estão restritos a uma mancha de recurso apenas, sendo capazes de se deslocar entre manchas ao longo da caverna em curtos intervalos de tempo. Já as comunidades para-epígeas estão presentes nas entradas das cavernas e são compostas por organismos epígeos, hipógeos e outros exclusivos desta região.


As zonas de entradas de cavernas são sujeitas a variações climáticas do ambiente externo, sofrendo variações diárias e anuais de temperatura, umidade e luminosidade. No entanto, as amplitudes diminuem na medida em que se distancia do ambiente externo (Gamble et al. 2000). A incidência de luz de forma direta, e até mesmo refletida, permite a presença de organismos fotossintetizantes nas entradas das cavernas (Pentecost e Zhaohui 2001, Serena e Meluzzi 1997). A maior concentração de matéria orgânica transportada gravitacionalmente (folhas, troncos etc.) somada aos organismos fotossintetizantes, faz das entradas de cavernas áreas com maior quantidade de recursos alimentares quando comparadas ao ambiente cavernícola típico. Estas características fazem das entradas de cavernas regiões de transição entre o ambiente epígeo e hipógeo, podendo ser caracterizadas como ecótones, onde pode-se encontrar tanto elementos dos ambientes adjacentes quanto elementos exclusivos (Prous et al. 2004, Culver 2005).

Ecótones são frequentemente descritos como uma membrana de permeabilidade seletiva, interferindo no fluxo de material, energia e organismos de um ambiente a outro (Hansen et al. 1988a, di Castri et al. 1988, Wiens et al. 1985, Johnston e Naiman 1987, Bider 1968; Wegner e Merriam 1979; Wiens et al. 1985; Schonewald-Cox e Bayless 1986; Gibert et al. 1997, Fagan et al. 1999; Strayer et al. 2003). Por suas características intermediárias e também únicas, as zonas de ecótone constituem um dos temas mais estudados na ecologia de paisagens. 

Comunidade Para-epígea Ries et al. (2004) identificaram quatro fatores essenciais à determinação da presença de espécies nas zonas de ecótone: 
i) fluxo ecológico, 
ii) acesso a recursos separados espacialmente, iii) distribuição dos recursos e iv) interações entre espécies. Ries et al. (2004) descrevem modelos gerais que
preveem as possíveis respostas destes fatores a diferentes situações nas zonas de ecótone entre diferentes habitats. Entre estas situações, descrevem as possíveis respostas em uma zona de ecótone entre um habitat rico em recursos e outro pobre, situação encontrada nas entradas de cavernas. Nestas condições, os fatores-chave podem ser suplementares, ou seja, aqueles presentes no habitat pobre também estão presentes no habitat rico. Isto geraria um efeito transicional na disponibilidade de recursos, sendo o efeito negativo no habitat rico, diminuindo a qualidade ou quantidade do fator-chave ao se aproximar da transição, e positivo no ambiente pobre, aumentando o fator-chave ao se aproximar da zona de transição. Ao invés de suplementares, os recursos podem ser complementares, ou seja, há recursos no habitat pobre que não existem no habitat rico. Nesta situação, há um efeito positivo nos fatores-chave na zona de transição dos dois habitats, aumentando localmente a disponibilidade de recursos na transição (Figura 1).
Modelo preditivo de resposta dos fatores-chave na zona de ecótone em diferentes situações: a) não há nenhum fator-chave novo no habitat pobre, assim a resposta na zona de contato é negativa no habitat rico, diminuindo a qualidade ou quantidade do fator-chave, e positivo no habitat pobre, aumentando o fator-chave. b) o habitat pobre tem fatores-chave diferentes daqueles presentes no habitat rico, assim, na zona de contato há uma soma destes fatores, sendo positivo para os dois habitats. (modificado de Ries et al. 2004).
Características como elevada diversidade, influência no fluxo de energia entre os ambientes adjacentes e a falta de conhecimento sobre os efeitos das alterações antrópicas sobre estes ambientes fazem dos ecótones importantes áreas para o desenvolvimento de estudos ecológicos (Risser 1990 e 1995, Fagan et al. 1999, Fagan et al. 2003, Cadenasso et al. 2003, Strayer et al.2003). Apesar de serem reconhecidamente importantes (Gibert 1997), estudos abordando a transição entre os ambientes epígeos e hipógeos são raros. Grandes avanços ocorreram nos últimos anos na identificação e compreensão dos processos biológicos e abióticos que ocorrem nos ecótones entre rios epígeos e hipógeos (Gibert et al. 1990, Gibert et al. 1994, Gibert et al. 1997, Gibert et al. 2000). No entanto, estudos sobre ecótones terrestres entre ambientes epígeos e hipógeos continuam escassos (Culver e Poulson 1970, Prous et al. 2004).

Estudos que abordem aspectos da distribuição espacial da comunidade, dos recursos e a interação entre estes são primordiais na compreensão do funcionamento dos ecótones. As comunidades presentes nas entradas de cavernas constituem um dos principais componentes dos ecótones entre os ambientes epígeos e hipógeos. O contato entre os organismos dos ambientes epígeos e hipógeos ocorre nas zonas de entrada. Do mesmo modo, os filtros presentes nas chamadas membranas de permeabilidade seletiva e que agem sobre os organismos, permitindo ou não a colonização e fixação de populações nos ambientes cavernícolas, atuam principalmente nestas zonas. Assim, antes de tentar compreender como é o funcionamento da zona de ecótone e, até mesmo, o funcionamento de todo o ecossistema cavernícola, é primordial a compreensão de como é a estrutura e funcionamento das entradas das cavernas. No entanto, nenhum trabalho jamais investigou as zonas de entrada de cavernas de forma abrangente, abordando os aspectos de estrutura da comunidade, distribuição das populações e relações tróficas. No presente estudo foram investigadas a entrada e regiões adjacentes de uma caverna a fim de avançar na compreensão do funcionamento dos ecossistemas cavernícolas como um todo.


Objetivos

Objetivo geral

Este trabalho tem como objetivo geral estudar as comunidades de artrópodes nas regiões externa, da entrada e interna da Lapa do Mosquito, identificando-as quanto à composição e distribuição espacial de suas espécies, bem como explorar suas possíveis relações com características climáticas e estruturais do ambiente e relações tróficas. Para tanto foram exploradas as seguintes hipóteses e suas predições:

Hipótese 1 – Ambientes epígeos e hipógeos são extremos quanto à estabilidade ambiental e características tróficas.
  • Predição i – Por estarem localizadas entre estes dois ambientes, as zonas de entrada de caverna são ecótones com características ambientais e tróficas únicas e intermediárias àquelas encontradas nos ambientes adjacentes.
  • Predição ii – Existem espécies de artrópodes na zona de entrada de cavernas, compondo uma comunidade para-epígea, capaz de explorar as características peculiares e transicionais deste ambiente.
Hipótese 2 – Ecótones localizados entre ambientes com diversidades extremas, um muito diverso e outro pouco diverso, a diversidade é intermediária.
  • Predição – Por estar entre um ambiente com alta diversidade (epígeo) e outro
  • com baixa diversidade (hipógeo) as entradas de caverna têm diversidade biológica intermediária a estes.
Hipótese 3 – Ecótones funcionam como membranas de permeabilidade seletiva permitindo a passagens de algumas espécies e não de outras.
  • Predição i – Existem filtros que atuam na membrana.
  • Predição ii – Espécies diferentes têm capacidades (facilidade) diferentes de atravessar a zona de entrada de uma caverna (ecótone) e estabelecer populações em seu interior.

Área de estudo

O estudo foi realizado na Lapa do Mosquito (18°37‟34‟‟S, 44°24‟45‟‟W), uma caverna calcária localizada no município de Curvelo, MG (Figura 2). A região tem clima predominantemente seco, com temperatura média de 28°C. Cerrado senso estrito é a principal formação vegetal, mas existem grandes áreas com plantações de eucaliptos nas proximidades. A Lapa do Mosquito está localizada em um fragmento de floresta subcaducifólia, com estrato arbóreo-arbustivo.
Imagem de satélite da região de Curvelo (MG), com destaque para a localização da Lapa do Mosquito em um fragmento florestal (fonte: Google Earth 3.0).

Descrição Física da cavidade

A caverna tem uma projeção horizontal de mais de 1.000 metros, com pelo menos três entradas. A maior das entradas, e objeto deste estudo, tem aproximadamente 50 metros de largura e 20 metros de altura. Após uma constrição por depósitos de carbonato de cálcio a 30 metros da entrada inicia-se o principal conduto da caverna com largura média de aproximadamente 20 metros. Nos primeiros 150 metros deste conduto o piso é coberto por sedimento terroso extremamente ressequido, devido à ausência de drenagem à exceção de alguns pontos de gotejamento. Após percorrer aproximadamente 150 metros, este conduto se conecta a outro percorrido por uma drenagem externa que penetra na caverna pela entrada inferior.


Na entrada principal, blocos de abatimento formam um aglomerado que declina tanto para o interior da caverna como para fora, sendo o ponto mais elevado deste aglomerado bem abaixo da projeção vertical da frente calcária. Internamente, os blocos estão dispostos até 20 metros da entrada. Após os blocos de abatimento, o piso do conduto principal da caverna é coberto por terra e algumas pedras esparsas. O córrego que originalmente penetrava na caverna por sua entrada principal sofreu um desvio em consequência deste abatimento. Atualmente esta drenagem entra na caverna por uma abertura topograficamente rebaixada situada a 50 metros da entrada principal. Após percorrer 150 metros pela nova entrada, o córrego intercepta o conduto principal e nele segue até seu sumidouro. Uma terceira entrada localizada a 800 metros das duas outras consiste de uma claraboia (entrada vertical) que se abre na mata que recobre toda a região.

Condição trófica

Na zona de entrada da caverna, uma vegetação arbóreo-arbustiva recobre o aglomerado de blocos de abatimento. Serapilheira recobre todo o aglomerado de blocos na área externa e, por ser um declive acentuado, também cobre parte dos blocos abatidos já no interior da caverna, até aproximadamente 10 metros. Briófitas e algas são encontradas nas paredes e blocos até aproximadamente 30 metros da entrada, onde ainda há a presença considerável de luz. Uma grande colônia de morcegos, onde coexistem indivíduos hematófagos (Desmodus rotundus), carnívoros (Chrotopterus auritus) e onívoros (Phyllostomus elongatus), é responsável pelo aporte de uma grande quantidade de guano, depositado principalmente em um salão situado a 200 metros da entrada. Esta grande mancha é heterogênea, com áreas mais antigas e outras recém depositadas, além de possuir áreas com grande quantidade de sementes e outras com apenas guano de hematófagos ou carnívoros. Manchas esparsas de guano são encontradas por toda a extensão da caverna. Junto ao leito do córrego são encontrados bancos de matéria orgânica (eg. folhas, troncos) provenientes de pulsos de inundações frequentes nos períodos chuvosos.

Uso histórico da cavidade

O primeiro mapa da Lapa do Mosquito foi feito por Peter Lund e Andreas Brandt. A Lapa do Mosquito foi local de escavação daquele que é considerado o pai da Paleontologia brasileira, Peter Lund. Entre os anos de 1830 e 1840 Lund retirou da Lapa do Mosquito centenas de peças fósseis da megafauna do Pleistoceno. Naquela oportunidade foi montada na entrada da caverna toda uma infra-estrutura para a manutenção da equipe de escavação. Foram construídos currais para os animais que carregavam as cargas, áreas para depósito de materiais, área para o preparo da alimentação e locais de processamento do material retirado da caverna (Figura 3). Assim, a entrada da Lapa do Mosquito sofreu uma possível desestruturação na sua condição original quando dos trabalhos desenvolvidos há mais de 150 anos e ainda hoje é possível encontrar material abandonado pela equipe.

Materiais e métodos

Levantamento de dados

O estudo foi realizado no período de chuvas, entre janeiro e abril de 2004. A detecção de padrões espaciais na distribuição das espécies de artrópodes de solo e das características ambientais na Lapa do Mosquito dependem de um mapeamento detalhado de toda a área da entrada, foco principal deste estudo.

Foto atual da entrada da Lapa do Mosquito

A fim de possibilitar o uso de métodos de análises espaciais, uma rede de quadrículas de 4m² foi traçada no piso por toda a área próxima à entrada da caverna, incluindo o ambiente epígeo. A quadriculação se estendeu no ambiente hipógeo até o ponto em que a luminosidade atingiu o valor de 0 Lux. Como isto ocorreu a 68m de distância da entrada, toda a área interna localizada entre a entrada e os primeiros 68 metros da caverna foi quadriculada. 

Uma amostragem das variáveis bióticas e abióticas no ambiente epígeo era fundamental para a identificação e compreensão das peculiaridades na região da entrada da caverna. No entanto, uma quadriculação em uma grande área externa inviabilizaria o estudo, uma vez que a quantidade de organismos encontrados e de quadrículas necessitaria de um tempo muito extenso para seu processamento. A fim de viabilizar o estudo, era necessário um desenho amostral que permitisse a coleta em uma grande área externa, mas que reduzisse o número de quadrículas. Assim, foram traçados 5 raios de 20m a partir do ponto central da entrada da caverna, sendo um a 0° (perpendicular à linha da entrada) e outros quatro a 30°, 60°, 300° e 330°. Nestes raios foram traçados transectos de quadrículas, sendo que o transecto localizado no raio de 0° tinha largura de 8m (4 quadrículas), os de raio 30° e 330°, largura de 6m (3 quadrículas) e os de raio 60° e 300°, largura de 4m (2 quadrículas). O começo da caverna foi definido a partir da linha de gotejamento (“dripline”), que
é formada a partir do gotejamento proveniente da rocha localizada acima da entrada. Cada uma das quadrículas recebeu uma identificação numérica. Foram traçadas 294 quadrículas no interior da caverna e 124 na área externa, totalizando 418 quadrículas.
Croqui esquemático da área de estudo, mostrando as quadrículas numeradas na área interna e externa da caverna.

Variáveis abióticas

Em cada uma das quadrículas foram medidas a temperatura e umidade com auxílio de termo-higrômetro, a luminosidade com um luxímetro e, finalmente, a estrutura do habitat. Para medir esta variável, cada quadrícula de 4m² foi dividida em 100 parcelas de 400cm². Cada uma destas parcelas foi classificada de acordo com o substrato predominante: clastos, terra, rocha, serapilheira, tronco, guano, árvore, espeleotema e raiz. Assim, foi possível uma estimativa de porcentagem de cobertura de cada quadrícula de 4m² por cada tipo de substrato. Isto permitiu também uma estimativa da porcentagem de cobertura de cada quadrícula por matéria orgânica em geral, sendo esta a soma de guano, raízes, serapilheira, troncos e árvores.
Divisão e contagem dos tipos de substrato em cada parcela de 400 cm². Em a) pode-se notar terra e clastos e em b) serapilheira, terra e clastos.
A diversidade estrutural do habitat foi obtida a partir do índice de diversidade de Shannon,

onde C é o número de categorias (tipos de cobertura) e pi é a proporção da categoria i na amostra.
A queda de uma árvore que encobriu 37 quadriculas na área externa impossibilitou as medições de estrutura de habitat neste local*.
Gameleira localizada na entrada da Lapa do Mosquito: a) de pé e b) após tombarsobre a área de estudo

* Hoje esta arvore não se encontra mais no local.

Amostragem de artrópodes de solo

Em cada uma das quadrículas foi feita uma busca minuciosa por todos os artrópodes presentes e, com o auxílio de pinças e pincéis, foram coletados todos aqueles não identificados no local.

Aquelas espécies identificadas no momento da coleta eram apenas contadas e um indivíduo era coletado como testemunho. Todos os organismos coletados eram colocados dentro de vidros contendo álcool 70% e identificados com o número de cada quadrícula. Na área externa da caverna as buscas foram direcionadas a ambientes com características microclimáticas semelhantes às do ambiente cavernícola, como debaixo de pedras e troncos.

Em laboratório todos os organismos coletados foram identificados até o menor nível taxonômico possível e separados em morfoespécies. Pela impossibilidade de identificação das larvas e seus respectivos adultos, todas as larvas foram consideradas morfoespécies à parte.
Todos os organismos coletados estavam de acordo com a licença fornecida pelo IBAMA/CECAV (n° 02015.02006.212003-55) para a realização desta pesquisa.

Distribuição espacial das variáveis bióticas e abióticas

Mapas com a distribuição de cada uma das espécies mais frequentes e das variáveis abióticas foram confeccionados com o auxílio do programa BoundarySeer versão 1.2.0 (TerraSeer Inc.‟s Software for Geographic Boundary Analysis, http://www.terraseer.com). As cores em cada uma das quadrículas simbolizam o valor da variável mapeada, correspondendo tons claros a baixos valores e escuros a altos valores. Como os valores de luminosidade eram muito discrepantes, desde valores muito elevados a valores muito baixos, estes foram logaritmizados (ln) e depois multiplicados por 10 para permitir seu mapeamento.

Análises

Análise de Grupos Restrita Espacialmente – AGRE

A divisão em zonas climáticas, tipos predominantes de habitat e de espécies de artrópodes na comunidade foi feita através de Análise de Grupos Restrita Espacialmente – AGRE. A análise de agrupamentos tradicional (“Cluster analysis”) une objetos baseada na proximidade dos valores das variáveis (similaridade), independentemente de sua localização espacial. Já a AGRE leva em consideração também a posição espacial do ponto em relação a um grupo. Assim, este ponto fará parte do grupo apenas se estiver espacialmente próximo a este. Pontos distantes espacialmente, mesmo que com valores similares ao grupo, não farão parte dele. A AGRE identifica, assim, áreas com relativa homogeneidade, produzindo mapas com grupos fechados.

Algoritmos de ligação

Em análises de agrupamentos, inicialmente cada elementos representa um grupo, e a distância entre os elementos é obtida pela medida de distância definida, como o índice de Bray-Curtis, por exemplo. No entanto, a medida que vários elementos são ligados e reunidos em grupos é necessária uma regra que defina quando dois grupos, sejam eles compostos de um único elementos ou vários, são suficientemente similares para serem unidos em um mesmo grupo (Legendre e Legendre 1998).

Existem diferentes algoritmos que definem como devem ser conectados os diferentes grupos. O algoritmo de ligação simples (Single Linkage), também chamado de “vizinho mais próximo”, une dois grupos desde que quaisquer dois elementos presentes nestes sejam mais próximos entre si do que de outros grupos. O algoritmo de ligação completa (Complete linkage) une dois grupos desde que a distância entre os dois elementos mais distantes destes grupos seja menor do que a maior distância destes elementos em relação aos de outros grupos. No presente estudo a ligação completa não seria a mais adequada por ser muito restritiva, o que poderia levar a um número muito grande de pequenos grupos, sendo de difícil interpretação. A ligação simples tampouco era adequada por ser muito flexível, o que geraria grupos muito heterogêneos e pouco informativos. Assim, um terceiro algoritmo, de ligação intermediária, que permite qualquer escolha entre a ligação simples e a ligação completa, foi utilizado. Optou-se por uma ligação próxima da completa, a fim de obter grupos representativos e informativos. Enfatizou-se assim a importância da construção de grupos coesos, com menor variabilidade entre os objetos de um mesmo grupo. As distâncias entre os pares de amostras foram calculadas usando-se o índice de similaridade de Bray-Curtis abaixo:
Onde p representa o número de categorias, Z‟i é o valor da categoria i no primeiro ponto, e Z”i é o valor da categoria i no segundo ponto. O índice de Bray-Curtis, também chamado de Sørensen quantitativo, tem a vantagem de ser auto-normalizante, onde os valores variam de 0 a 1.

Definição do número de grupos 

Um problema recorrente em análises de agrupamentos é a decisão de quantos grupos devem ser divididos seus dados. Várias estratégias para definição do número ideal de grupos ou de número ideal de elementos em cada grupo existem (Fraley e Raftery, 1998). Para estimar o número ideal de grupos para a análise usou-se o índice de Gordon (Fortin e Dale 2005):
G(k) = [B/(k-1)] / [W/(n-k)]

onde B é a variância inter-grupo, W é a variância intra-grupo, k é o numero de grupos e n é o número de pontos.
O método inicia-se com k grupos pré-determinados e, a partir daí, realoca-se os elementos entre os diferentes grupos com o objetivo de minimizar as diferenças dentro de um mesmo grupo e de maximizar a diferença entre os grupos.
Definiu-se que o índice seria aplicado sobre grupos entre 3 e 30, uma vez que mais de 30 grupos poderia tornar a interpretação difícil e pouco informativa. Após aplicar o índice, um gráfico de dispersão foi gerado com um valor obtido pelo índice para cada conjunto de grupos definido. Os conjuntos de grupos que têm maior valor obtido pelo índice são os mais indicados para a análise de agrupamento. A fim de minimizar a presença de grupos compostos por uma quadrícula optou-se pelo menor número de agrupamentos dentre aqueles que geraram picos a partir do índice de Gordon.
Para viabilizar a análise da comunidade de artrópodes por AGRE foram consideradas apenas aquelas espécies presentes em pelo menos 10% das quadrículas, ou seja em mais de 41 quadrículas. Assim, procurou-se restringir a análise às espécies mais frequentes no ambiente epígeo e hipógeo. Adicionou-se as larvas de formiga-leão (Myrmeleontidae) às demais espécies por ser esta um possível filtro biológico da zona de entrada da Lapa do Mosquito.
As AGRE foram realizadas usando-se o programa Boundary-Seer (versão 1.2.0), TerraSeer Inc.‟s Software for Geographic Boundary Analyss (http://www.terraseer.com).

Matriz de Similaridade 

Utilizando-se a metodologia modificada a partir de Prous et al. (2004), definiu-se os limites da distribuição das comunidades epígea e para-epígea no interior da Lapa do Mosquito. O método original consiste em comparar as espécies presentes em setores equidistantes da entrada da caverna, o que permite uma delimitação do ecótone na entrada da caverna. No presente trabalho dois setores de referência foram definidos para se traçar a similaridade entre estes e os demais setores. Cada setor consiste na área compreendida pelas quadrículas de uma mesma linha a uma determinada distância da entrada. Ou seja, todas as quadrículas equidistantes em linha reta da entrada fazem parte de um mesmo setor. Os dois setores de referência são o mais externo, com a menor influencia possível do ambiente hipógeo, e o setor localizado no início da caverna (logo abaixo da linha de gotejamento – setor de entrada).

Para identificar a presença de organismos epígeos na caverna, foi comparada a similaridade entre a fauna do setor de referência externo com a dos demais setores. Já a similaridade entre a fauna presente no setor de referência da entrada e demais setores da caverna foi usada para delimitar a distribuição da comunidade para-epígea.

Para determinar a similaridade entre os setores foi empregado o índice de Sørensen qualitativo, S = 2c/a+b, onde c é o número de espécies comuns a ambas as amostras (setores), a é o número total de espécies na amostra A, b é o número total de espécies na amostra B. O índice de Sørensen qualitativo leva em conta apenas a presença ou ausência das espécies, não importando sua abundância. Uma vez que buscava-se apenas a similaridade quanto à presença de espécies, este índice foi mais adequado que um quantitativo.
A matriz foi feita usando-se o programa BioDiversity Pro (The Scottish Association for Marine Science, http://www.sams.ac.uk/index.htm) e os valores foram expressos em porcentagem de similaridade.

Riqueza e Diversidade

A riqueza e diversidade foram calculadas para cada setor definido como descrito para a matriz de similaridade. A diversidade foi calculada usando-se o índice de Shannon.

Relações entre as variáveis ambientais e espécies

As relações entre as diferentes variáveis ambientais, assim como as relações entre algumas das espécies mais abundantes e as variáveis ambientais foram analisadas através de regressões lineares múltiplas (Zar 1986). 

Resultados

Variáveis ambientais

A luminosidade medida em cada quadrícula variou em um gradiente de maior luminosidade fora e menor dentro. A luminosidade atingiu valor de 0 Lux a aproximadamente 68 metros da entrada da Lapa do Mosquito. Deste ponto até o exterior foi possível identificar um aumento gradativo, sendo que na boca da caverna a luminosidade teve valores bem similares àqueles de pontos externos (maiores que 2000 Lux).
Mapa da luminosidade (ln Lux X 10)
A temperatura média no interior da caverna (19,8°C) foi inferior à externa (26,6°C). Uma evidente tendência à constância da temperatura foi observada nas porções mais distantes da entrada da caverna, (variando de 18°C a 22°C)de enquanto que o ambiente externo mostrou uma grande amplitude térmica até mesmo entre quadrículas próximas (variando de 21°C a 35°C) (a).
Mapas da a) temperatura (°C) e b) umidade relativa do ar (%).
A umidade exibiu um padrão inverso à temperatura, sendo mais elevada no interior da caverna (média de 63%) e baixa na região externa (média de 50%). A zona localizada entre 20 e 40 metros no interior da caverna teve a maior umidade relativa do ar (média de 73%). Nesta região havia pequenas poças de água formadas a partir de água de percolação que gotejam constantemente (b).
Todo o ambiente epígeo e a entrada da caverna tiveram diversidade de habitat mais elevados que o interior da caverna e valores próximos. Após 30 metros de distância da entrada, a diversidade de habitat teve uma queda, atingindo valores mais baixos a partir dos 40 metros (a). A matéria orgânica (MO) encontrada nas quadrículas externas foi principalmente composta por serapilheira, alguns troncos caídos e poucos troncos de árvores. Todas as quadrículas externas tiveram parte de sua superfície coberta por MO, variando de 30% a 98% de cobertura (b).

Mapas da a) diversidade de habitat (H’) e b) cobertura por matéria orgânica total (guano, raízes, serapilheira e troncos).

Internamente poucas manchas de matéria orgânica foram encontradas. Duas quadrículas se destacaram por ter 40% e 58% de sua superfície coberta por guano de morcegos hematófagos (a). As demais quadrículas apresentaram apenas uma pequena porcentagem de sua superfície coberta por MO, em geral raízes ou pequenos troncos. Na entrada da caverna um grande número de quadrículas ainda estava coberto por serapilheira trazida por vento ou gravidade a partir do ambiente externo, facilitado por um acentuado declive causado pelos blocos de abatimento (b).

Mapas indicando porcentagem de cobertura de cada quadrícula pelos diferentes substratos: a) Guano, b) Serapilheira.

O vento é um veículo pouco eficiente quanto à distância de transporte de partículas grandes, assim a maior parte desta matéria orgânica está localizada logo nos primeiros metros da caverna, onde há um grande declive. Após 10m da entrada, os recursos alimentares tornam-se escassos restando apenas alguns poucos troncos, raízes e pequenas e manchas de guano já depauperadas. A maior parte da matéria orgânica presente no interior da Lapa do Mosquito parece ser importada através do córrego localizado em uma segunda entrada, ou via terrestre, na forma de fezes de morcego. Assim, a entrada da Lapa do Mosquito, apesar de grande, é um ambiente pobre em matéria orgânica quando comparado ao ambiente epígeo, pois a maior parte do recurso alimentar que entra ou está restrito aos primeiros metros da caverna ou são transportados diretamente às regiões mais distantes da entrada pelos morcegos.
Os substratos predominantes no piso da caverna foram terra e clastos. As quadrículas situadas a mais de 30 metros de distancia da entrada eram quase que inteiramente cobertas por terra, enquanto que aquelas localizadas próximas da entrada (de 0 a 30 metros da caverna) tinham uma grande quantidade de clastos recobrindo o piso.

Mapas indicando a porcentagem de cobertura de cada quadrícula pelos diferentes substratos: a) Terra, b) Clastos.

As regressões demonstraram relação significativa positiva entre luminosidade e temperatura (r2 = 0,4821; p = 0,0000) e relação significativa negativa entre temperatura e umidade (r2 = 0,6302; p = 0,0000) entre as variáveis climáticas de temperatura, umidade e luminosidade (Figuras abaixo). Houve relação significativa negativa entre umidade e luminosidade, porém a porcentagem da variação dos dados explicados pela regressão foi muito baixa (r2 = 0,1679; p = 0,0000).

Regressão linear simples entre temperatura e luminosidade. 
Regressão linear simples entre umidade e temperatura.

Principais grupos faunísticos encontrados

Ao todo foram encontrados 12.438 indivíduos, distribuídos em 483 morfoespécies (Apêndice 1) dos seguintes taxa: Araneae (96 spp), Acari (28 spp), Pseudoscorpiones (5 spp), Opiliones (4 spp), Palpigradi (1 sp), Isopoda (2 spp), Coleoptera (97 spp), Collembola (20 spp), Dermaptera (1 sp), Dictyoptera (9 spp), Diplura (4 spp), Diptera (49 spp), Ephemeroptera (1sp), Heteroptera (17 spp), Homoptera (12 spp), Hymenoptera (62 spp), Isoptera (2 spp), Lepidoptera (24 spp), Neuroptera (1 sp), Orthoptera (5 spp), Psocoptera (19 spp), Thysanoptera (2 spp), Diplopoda (8 spp), Chilopoda (7 spp), Symphyla (2 spp), Pauropoda (2 spp), Platyhelminthes (1 sp), Oligochaeta (1 sp) e Hirudinea (1 sp).
Dos aracnídeos, Araneae foi a ordem com maior riqueza, com 96 morfoespécies distribuídas em pelo menos 27 famílias. Theridiidae foi a família com maior riqueza, 27 morfoespécies, enquanto que as espécies mais abundante foram Loxosceles similis (n = 3.439) (Sicariidae) e Oecobius navus (n = 1.927) (Oecobidae).
Já entre os insetos, a ordem com maior riqueza foi Coleoptera, com 97 morfoespécies distribuídas em, no mínimo, 18 famílias. A família com maior riqueza foi Staphylinidae, com 37 morfoespécies, e a morfoespécie mais abundante foi uma larva de Tenebrionidae (95 indivíduos).
A grande maioria das espécies foi encontrada em menos de 40 quadrículas amostradas, sendo que apenas 20 estavam presentes em pelo menos 10% das quadrículas. Estas espécies são: Loxosceles similis (287 quadrículas), Oecobius navus (212 quadrículas), Zelurus sp1 (180 quadrículas), Tineidae larva sp1 (126 quadrículas), Psylipsocidae sp2 (121 quadrículas), Pholcidae sp1 (109 quadrículas), Theridiidae sp5 (90 quadrículas), Tineidae sp1 (76 quadrículas), Pseudoescorpiones sp3 (69 quadrículas), Entomobryidae sp1 (64 quadrículas), Coleoptera larva sp1 (59 quadrículas), Acarina sp1 (57 quadrículas), Polyxenida sp2 (53 quadrículas), Psocoptera sp2 (50 quadrículas), Acarina sp7 (49 quadrículas), Milichiidae sp1 (47 quadrículas), Opiliones sp1 (46 quadrículas), Formicidae sp5 (44 quadrículas), Acarina sp10 (42 quadrículas) e Campodeidae sp1 (42 quadrículas).

Análise de Grupos Restrita Espacialmente

Número de agrupamentos
A partir dos gráficos gerados pelo índice de Gordon, escolheu-se 8 grupos como divisão ideal para a estrutura de habitat, 14 grupos para a comunidade de artrópodes, 6 grupos para luminosidade e 7 grupos para temperatura e umidade.

Luminosidade

O mapa de agrupamentos apresenta seis grupos de luminosidade na Lapa do Mosquito.
Grupos obtidos a partir das AGRE e os fatores principais de cada grupo: a)Luminosidade; b) Diversidade de habitat: 1- serapilheira, 2 – clastos, 3 – terra; e c) Comunidade de artrópodes: 1 – L.similis, 2 – O. navus, 3 – Myrmeleontidae
O grupo 1 tem uma luminosidade média de 77,79 ln Lux x 10 e é uma grande área composta por 235 elementos que une a área externa e o início da cavidade, onde ainda existe uma incidência direta de luz (zona eufótica). O grupo 2 é composto de 95 elementos com luminosidade média de 31,67 ln Lux x 10 e está disposto logo após o primeiro grupo, seguindo no conduto principal da caverna, região que recebe luz refletida da zona eufótica. Os grupos 3 e 4 são compostos por 38 e 45 elementos e têm luminosidade média de 0,47 e 1,83 ln Lux x 10 respectivamente, sendo que apenas algumas quadrículas têm luminosidade em intensidade muito baixa, e as demais afóticas. Apesar de seus valores muito próximos, os grupos 3 e 4 não podem ser fundidos por estarem separados espacialmente pelo grupo 2. O grupo 5 é uma única quadrícula que teve uma luminosidade de 7 ln Lux x 10 e o grupo 6 é composto por 4 quadrículas com luminosidade zero.

Estrutura de habitat

O mapa da AGRE de estrutura de habitat é dividido em 8 grupos (b na figura acima). O grupo 1 é composto por 98 quadrículas localizadas principalmente no meio externo à caverna, consequentemente o substrato mais abundante é serapilheira. O grupo 2 tem 66 quadrículas que se estendem desde a entrada a até aproximadamente 30 metros no interior da caverna. O substrato predominante no agrupamento são clastos, resultado dos abatimentos ocorridos na entrada da caverna. O grupo 3 é o maior dos agrupamentos, composto por 184 quadrículas. As quadrículas deste grupo englobam praticamente toda a área quadriculada interna a partir dos 30 metros de distância da entrada da caverna. As quadrículas são cobertas principalmente por terra.

Os grupos 4, 5 e 8 são pequenos grupos de 3, 2 e 1 quadrículas, sendo seus substratos predominantes rocha, serapilheira e clastos respectivamente. Os grupos 6 e 7 são grupos de 14 e 13 quadrículas onde terra e espeleotema predominam.
De maneira geral, é possível distinguir três grandes áreas quanto à estrutura do habitat, uma predominantemente coberta por serapilheira (grupo 1) e localizada no ambiente externo, outra coberta por clastos (grupo 2), 
40 localizada na entrada da caverna, e outra com substrato predominantemente terroso (grupo 3) localizada no interior da caverna (Tabela 1).

Espécies

Dos quatorze grupos obtidos a partir das espécies determinadas, três grupos se destacam (c na figura acima). O maior deles é composto por 166 quadrículas e se estende desde o ambiente epígeo até o hipógeo, a uma distância de aproximadamente 50 metros da entrada. Neste grande grupo, a espécie predominante é Loxosceles similis (abundância média de 19,62 indivíduos por quadrícula), seguido de Diptera larva sp3 e Oecobius navus, com abundância média de 7,63 e 7,18 indivíduos por quadrícula, respectivamente.

O segundo maior grupo tem 153 quadrículas e está na caverna. Neste grupo, a espécie predominante é O. navus (abundância média de 10,52 indivíduos por quadrícula), seguido de Entomobryidae sp1 e L. similis, com abundância média de 9,71 e 7,23 indivíduos por quadrícula, respectivamente.

O terceiro grande grupo é composto por 56 quadrículas distribuídas entre o ambiente epígeo e a entrada da caverna. Este grupo possui apenas uma espécie que se destaca em abundância, Myrmeleontidae sp1 (abundância média de 6,0 indivíduos por quadrícula).
Os demais agrupamentos são de no máximo 13 quadrículas, sendo que vários destes são compostos apenas por uma quadrícula. Estes grupos de uma quadrícula em geral se diferenciam daquele pelo qual está rodeado por possuir uma abundância elevada de uma determinada espécie.

Delimitação da comunidade para-epígea

Similaridade

A similaridade entre o setor de referência externo e demais setores e entre o de referência da entrada e demais setores da caverna está apresentada na figura abaixo:

Similaridade (índice de Sorensen) entre o setor de referência externo (em azul) e demais setores, e entre o setor de referência interno (em verde) e demais setores da caverna. O setor em amarelo indica o setor final da distribuição da comunidade para-epígea.

Riqueza e Diversidade de artrópodes por setor

Padrões similares foram observados para riqueza e diversidade nos setores. No interior da caverna os dois apresentaram baixos valores comparados aos do exterior. No entanto, na região localizada na entrada há uma transição gradual entre os ambientes epígeo e hipógeo. Esta região de transição compreende aproximadamente 20 metros, sendo 10 metros na caverna e 10 metros no exterior.
Pode-se observar uma certa estabilidade na riqueza nos setores internos mais distantes da entrada da caverna, que tinham valores variando entre 4 e 8 espécies por setor. A partir dos 10 metros iniciais da caverna tem-se um aumento acentuado do número de espécies, chegando a 19 espécies no setor localizado a 8 metros no ambiente epígeo. Segue-se então uma queda acentuada no número de espécies, atingindo-se uma riqueza de 11 espécies no setor mais externo, a 20 metros da entrada da caverna. 
Riqueza média de espécies por quadrícula de cada setor da Lapa do Mosquito.
Assim como a riqueza, a diversidade foi baixa e relativamente constante nos setores internos mais distantes da entrada da caverna, oscilando entre 0,6 e 1,0. Já na zona da entrada, a partir dos primeiros 6m da caverna, há um acentuado aumento na diversidade, atingindo um patamar de 1,8 no setor externo localizado a 6 metros da entrada. Deste setor em diante a diversidade permanece por volta de 1,8 até o ultimo setor externo, a 20 metros da entrada.
Diversidade de Shannon (H‟) nos setores da Lapa do Mosquito.
A regressão múltipla indicou relações significativas e positivas (r2 =0,509; p=0,000) entre a riqueza nas quadriculas e diversidade de habitat (β=0,104), luminosidade (β=0,135) e temperatura (β=0,419).

Distribuição das espécies de artrópodes nos compartimentos epígeo, para-epígeo e hipógeo

Muitas espécies (165) só foram encontradas em uma quadrícula. A grande maioria das espécies (372 espécies ou 77%) se restringiu a apenas um compartimento, sendo que 63% destas estavam presentes apenas no compartimento epígeo, 15% no para-epígeo e 22% no hipógeo. Ao todo, 14 espécies estavam presentes em todos os três compartimentos, 49 espécies estavam presentes nos compartimentos epígeo e para-epígeo, 37 espécies nos compartimentos hipógeo e para-epígeo e 11 espécies estavam presentes exclusivamente no compartimento hipógeo e epígeo.

Distribuição das 21 populações utilizadas nas análises de agrupamentos

Tanto as larvas de Diptera sp3 (a na figura abaixo) quanto Diplura sp2 (b na figura abaixo) foram encontradas apenas no ambiente epígeo, sempre de baixo de pedras.
Mapas com a distribuição das populações de a) Diptera larva sp3 e b) Diplura sp2.

Já Formicidae sp5 foi encontrada no ambiente externo e alguns poucos indivíduos nos primeiros metros da caverna (figura abaixo).

Mapa com a distribuição da população de Formicidae sp5. 
Entomobryidae sp1 foi observado no ambiente epígeo, na área abrangida pela comunidade para-epígea (figura abaixo), sendo que na zona para-epígea, foram observados apenas em uma região onde existem pequenas poças de água formadas pelo gotejamento de água de percolação.
Mapa com distribuição da população de Entomobrydae sp1.
Dípteros Milichiidae sp1 foram observados exclusivamente no compartimento hipógeo, sendo que a grande maioria dos indivíduos foi encontrada em zonas afóticas (figura abaixo).
Mapa com distribuição da população de Milichiidae sp1.
Os indivíduos de Myrmeleontidae sp1 foram todos encontrados em quadrículas localizadas nos metros iniciais da caverna (de 0 a 10 metros) (figura abaixo), área coberta por terra. As larvas de Tineidae sp1 estavam distribuídas por toda a extensão da área amostrada.
Mapa com distribuição da população de Myrmeleonitidae sp1.
Na área externa, estão distribuídas de forma esparsa, enquanto que no interior da caverna as larvas estavam localizadas principalmente na porção central do conduto principal.
Mapa com distribuição da população de Tineidae larva sp1.
Os psocópteros Psyllipsocidae sp1 foram todos encontrados apenas no interior da caverna, sendo observados inicialmente já na região para-epígea, aumentando sua abundância nas regiões mais distantes da entrada (figura abaixo).
Mapa com distribuição da população de Psyllipsocidae sp1.
Zelurus sp. foi encontrado exclusivamente no interior da caverna, sendo que sua maior abundancia registrada após a zona para-epígea, localizada em uma região onde a superfície é coberta predominantemente por terra (figura abaixo).
Mapa com distribuição da população de Zelurus sp1.
Dos aracnídeos, Quase todos os indivíduos de Mesabolivar sp1 (Pholcidae) foram encontrados nos compartimentos para-epígeo e epígeo, em geral, associados a vãos de pedras ou à parede da caverna (a na figura abaixo). Theridiidae sp5 é uma aranha pequena (1 cm aproximadamente) que encontrada principalmente na área externa, sendo que apenas alguns poucos indivíduos ocorriam nos primeiro 4 metros da caverna (b na figura abaixo).
Mapas com a distribuição das populações de a) Mesabolivar sp1 e b) Theridiidae sp5.
Em geral, estas aranhas foram encontradas em pedras ou em espaços e fissuras das mesmas. A distribuição de Oecobius navus (Oecobidae) também se restringiu ao interior da caverna. Foi observada uma distribuição mais uniforme por toda a área quadriculada, com um aumento na abundância na região hipógea (figura abaixo).
Mapa com distribuição da população de Oecobius navus.
A população de aranhas-marrons (L. similis) praticamente se restringiu ao ambiente cavernícola, sendo poucos indivíduos encontrados no ambiente epígeo. Apesar de presente em quase toda a caverna, L. similis foi encontrada em maior abundância na região para-epígea (figura abaixo), zona com maior concentração de clastos no ambiente.
Mapa com distribuição da população de Loxosceles similis.
Pseudoscorpiones sp3 foi encontrado exclusivamente no ambiente epígeo, tendo ocorrido indivíduos por quase toda a área externa amostrada (figura abaixo),
Mapa com distribuição da população de Pseudoscorpiones sp3
distribuição bem similar à de Opiliones sp1:
Mapa com distribuição da população de Opiliones sp1.
Entre os ácaros, Acarina sp7 (a na figura abaixo) e Acarina sp 10 (b na figura abaixo) foram encontrados principalmente no ambiente externo,
Mapas com a distribuição das populações de a) Acari sp07 e b) Acari sp10.
foram encontrados principalmente no ambiente externo, enquanto Acarina sp1 (figura abaixo) foi encontrado de forma mais dispersa desde o ambiente externo até o interior da caverna.
Mapa com distribuição da população de Acari sp1.
A regressão múltipla entre a abundância de L. similis e as demais variáveis indicou relações significativas (r2 =0,53; p=0,000) positivas com diversidade de habitat (β=0,253), luminosidade (β=0,389), abundância de Zelurus sp. (β=0,268) e abundância total (β=0,274). A regressão múltipla entre a abundância de Zelurus sp. e as demais variáveis indicou relações significativas (r2 =0,31; p=0,000) positivas com substrato terroso (β=0,436), umidade (β=0,317) e abundância de L. similis (β=0,396), e negativa com luminosidade (β= – 0,47) (figura abaixo).
Mapas de distribuição evidenciando as áreas de maior abundância de Zelurus sp. emenor luminosidade.
A distribuição da população de O. navus demonstrou-se independente das variáveis medidas e da presença de L. similis ou de Zelurus sp. uma vez que nenhuma relação significativa foi encontrada entre a abundância desta espécie nas quadrículas e outros fatores.

Teias tróficas

Produtores primários e detritos eram a base da teia trófica no ambiente epígeo, sendo consumidos por uma variedade muito grande de organismos herbívoros e detritívoros, entre eles os mais comuns foram formigas, colêmbolos e larvas de dípteros. Estes herbívoros e detritívoros são presas de um grande número de predadores, principalmente aranhas (as mais comuns eram Theridiidae) e coleópteros (Staphilinidae).
Na comunidade para-epígea, produtores primários foram escassos e apenas um pequeno número de herbívoros ainda foi encontrado. A maior parte da base trófica era constituída por detritos, consumida por organismos detritívoros. Predadores com estratégias diversificadas de caça foram encontrados em grande número. As estratégias de caça vão desde espécies praticamente sedentários que constroem armadilhas, como Myrmeleontidae, a aranhas que constroem teias, como Mesabolivar sp1, e caçadores cursoriais que vagam a procura da presa, como Zelurus sp. e Loxosceles similis (Figura abaixo).
Provável teia trófica da comunidade para-epígea da Lapa do Mosquito.
Na comunidade hipógea da Lapa do Mosquito, a base trófica constitui-se principalmente de matéria orgânica morta trazida via córrego ou guano de morcegos, sendo também encontrados poucos locais com raízes expostas. Uma grande variedade de organismos detritívoros estava associada às manchas de matéria orgânica, enquanto outros estavam dispersos por todo o conduto da caverna, se deslocando entre as manchas de recurso alimentar. Os predadores eram abundantes ao longo de toda a caverna, sendo a predação ativa a mais frequente. Os principais predadores foram aranhas (Sicariidae, Theridiidae), pseudoescorpiões (Chernetidae) e heterópteros (Reduviidae, Ploiaridae).
Vários organismos estavam presentes em mais de uma região, algumas vezes desempenhando funções de grande importância nas diferentes comunidades. L. similis foi um predador abundantemente encontrado tanto nas comunidades hipógea quanto na para-epígea, assim como O. navus e Zelurus sp. Já Mesabolivar (Pholcidae), outra espécie predadora, foi encontrada em grande número nas regiões para-epígea e epígea. A presença de vários organismos cursoriais em mais de um compartimento, como alguns dos predadores descritos acima, indica que estes podem estar se movimentando de um compartimento ao outro. Este fato indica uma conexão entre os diferentes compartimentos tróficos, envolvendo inclusive um compartilhamento de organismos e, consequentemente de energia.

Discussão

A maioria dos trabalhos em ambientes cavernícolas aborda principalmente os organismos troglóbios e muitas vezes generalizações ecológicas são feitas com base nestas espécies (Sket 1999, Schneider e Culver 2004, Culver e Sket 2000, Christman e Culver 2001, Gibert e Deharveng 2002, Deharveng 2005, Hobbs III 2005, Humphreys 2005, Gibert e Culver 2005) e, como ressaltado por Ferreira (2004), desconsideram o resto da comunidade da caverna.

A frequente ênfase dada a espécies troglóbias pode ser importante para se discutir padrões ecológicos de organismos desta categoria, mas não são significativas quando se pretende avaliar a comunidade cavernícola como um todo. Ferreira (2004)observa que tal ênfase em organismos troglóbios demonstra a pouca importância que as pesquisas vêm dispensando à compreensão do funcionamento dos ambientes cavernícolas em geral, analisando apenas alguns componentes do ecossistema cavernícola como um todo. Mais recentemente surgiram alguns estudos abrangendo as interrelações de toda a comunidade cavernícola e suas relações com o ambiente, especialmente no meio aquático (Edington 1984, Humphreys 1991, Galas et al. 1996, Jasinska et al. 1996, Simon et. al 2003, Souza-Silva 2003, Ferreira

2004).
Apesar de entradas de cavernas fazerem parte do sistema cavernícola como um todo, pouca atenção vem sendo dada a estas regiões. Poucos estudos abordam as relações dos organismos ali presentes com o ambiente e entre eles (Culver e Poulson 1970; Peck 1976; Gers 1998; Prous et al. 2004, Ducarme et al. 2004). Este é o primeiro estudo a identificar especificamente quem são os componentes da comunidade para-epígea, avaliando sua distribuição espacial e relações tróficas.

Ambiente físico da entrada

Poucos estudos abordaram os aspectos climáticos das entradas de cavernas (Serena e Meluzzi 1997; Turquin e Bouvet 1977; Pentecost e Zhaohui 2001). A estabilidade climática nas regiões mais distantes das entradas já foi registrada em vários estudos (di Russo et al 1999; Pentecost e Zhaohui 2001, Ferreira 2004). A entrada da Lapa do Mosquito é uma zona de evidente transição entre os ambientes epígeos e hipógeos onde, em direção ao interior, as amplitudes são amenizadas. Este mesmo efeito já foi observado em vários outros trabalho (di Russo et al 1999; Serena e Meluzzi 1997; Turquin e Bouvet1977; Pentecost e Zhaohui 2001).
O uso de critérios diferentes para a delimitação das zonas de penumbra, de temperatura variável e de temperatura constante (Mohr e Poulson 1966, Poulson e White 1969) acaba por gerar um conflito para sua aplicação. Gamble et al. (2000) ressaltam que esta zonação, a princípio sugerida para cavernas em ambientes temperados, dificilmente pode ser adotada em cavernas tropicais. Tais autores afirmam que as entradas de cavernas tropicais estão sujeitas a maiores amplitudes diárias de temperatura e umidade que em cavernas temperadas, assim, a zonação variaria ao decorrer de um mesmo dia.

Na entrada da Lapa do Mosquito, a regressão mostrar uma relação evidente entre a luminosidade e temperatura, mas apenas até uma determinada intensidade de luminosidade (aproximadamente 5 ln Lux). Em intensidades inferiores a esta, a temperatura se estabiliza, contrariamente à luminosidade que continua a baixar, impossibilitando a adoção da zonação descrita acima.

Resultados semelhantes foram encontrados por Pentecost e Zhaohui (2001), que observaram uma constância da temperatura e umidade ainda em uma zona de penumbra. Além disso, deve-se avaliar qual a importância efetiva que estes fatores têm para os diferentes componentes biológicos da caverna.
Uma vez que a presença de luz nas entradas de caverna é fator primordial para a presença de uma série de organismos (Serena e Meluzzi 1997; Pentecost e Zhaohui 2001), a definição de zonas baseada nesta variável pode ser mais interessante do ponto de vista biológico. Culver (1982) descreve uma zonação composta pelas zonas eufótica (onde há incidência direta de luz), disfótica (onde há incidência de luz refletida) e áfotica. Os valores de luminosidade inferiores a 5 ln Lux (a partir do qual há a estabilização da temperatura) ocorrem por volta dos 30 metros de distância da entrada e corresponde ao inicio do segundo grupo da AGRE de luminosidade, que é justamente a região disfótica, reforçando a consistência desta zonação. Assim, o uso desta zonação parece ser mais coerente para a entrada da Lapa do Mosquito.

Estrutura trófica em cavernas

As entradas das cavernas são muito importantes como locais de aporte de matéria orgânica do ambiente epígeo para o hipógeo, que tem base detritívora (Gibert 1997, Prous et al. 2004, Culver 2005). Além dos de recursos alimentares trazidos de forma abiótica (gravitacional, enxurradas, córregos etc) e por morcegos, os próprios invertebrados presentes em cavernas podem funcionar como importadores de alimento. Opiliões do gênero Goniosoma foram observados deixando as cavernas onde habitavam para se alimentar nas copas de árvores próximas às entradas nos períodos noturnos (Gnaspini 1996, Santos e Gnaspini 2002, Machado et al 2001). Da mesma forma, grilos são frequentemente apontados como organismos que abandonam as cavernas para se alimentar, retornando em seguida (Reichle 1963, Reichle et al. 1965, Gnaspini e Hoenen 1999, Poulson 2005, Taylor et al. 2004). Em geral estes troglóxenos ao retornar defecam, são presas ou morrem disponibilizando a energia obtida no ambiente epígeo para o consumo dentro da caverna. Assim, as comunidades de invertebrados cavernícolas têm uma ligação evidente com o ambiente externo, e as entradas das cavernas são justamente uma das mais importantes conexões entre o ambiente epígeo e hipógeo.
A ausência permanente de luz em cavernas restringe as teias alimentares a dois grupos, os detritívoros e os predadores (Mohr e Poulson 1966), a exceção de alguns casos de teias baseadas em microorganismos
quimioautotróficos (Sarbu et al. 1996, Poulson 2005, Summers 2005) e em raízes (Howarth 1983, Jasinska et al. 1996; Poulson e Lavoie 2000, Souza Silva 2003, Stone et al. 2005). Além das teias tróficas cavernícolas serem, em geral, restritas a dois grupos (detritívoros e predadores) alguns autores sugerem que estas possam ser ainda mais simples, considerando uma grande redução no número de predadores que podem até mesmo deixar de existir (Gibert e Deharveng 2002). Há alguns casos de predadores típicos em
ambiente epígeos que no interior de cavernas passam a ser detritívoros, como o isópode intersticial Stenasellus virei que normalmente se alimenta de artrópodes vivos e em cavernas se alimenta principalmente de detritos presentes no sedimento (Magniez 1975), ou os coleópteros do gênero Aphaenops que, apesar de seu aparelho bucal altamente especializado à predação, se alimenta de madeira em decomposição e terra (Gers 1995). Em geral, os predadores presentes na Lapa do Mosquito são generalistas, o que corrobora a ideia de que uma comunidade baseada troficamente em recursos efêmeros (como comunidades de guano ou cavernas em geral) é pobre em predadores especializados (Ostfeld e Keesing 2000, Gibert e Deharveng 2002).

O grande número de predadores e de detritívoros no interior da Lapa do Mosquito, quando comparada a cavernas temperadas, se deve provavelmente à disponibilidade elevada de recursos alimentares. Em geral, a quantidade de alimento é maior em cavernas tropicais que em temperadas, pois a biomassa no ambiente epígeo é maior nos trópicos e sua produção é contínua ao longo de todo o ano (Poulson e Lavoie 2000; Souza Silva 2003, Hüpop 2005). Assim, a frequente grande redução ou inexistência de predadores em cavernas como descrito por Gibert e Deharveng (2002) dificilmente ocorre em cavernas tropicais, como pode ser observado em um grande número de estudos com vários predadores em suas teias tróficas (Trajano 2000, Ferreira e Martins 1999, Souza Silva 2003, Gnaspini 2005) e pelos inúmeros predadores

normalmente encontrados em trabalhos de levantamento da fauna cavernícola (Pinto-da-Rocha 1995, Gnaspini e Trajano 1994, Ferreira e Martins 1998, Ferreira e Martins 1999, Ferreira et al. 2000).
A presença de luz nas zonas de entrada de cavernas permite o estabelecimento de vários organismos fotossintetizantes como algas, briófitas e angiospermas (Serena e Meluzzi 1997, Dobat 1998, Pentecost e Zhaohui 2001). Assim, a teia trófica da comunidade associada à entrada da Lapa do Mosquito se diferencia da teia trófica do interior da caverna principalmente pela presença de espécies herbívoras. Além destas espécies herbívoras, a teia trófica da entrada da Lapa do Mosquito pode ter ainda espécies que explorem
recursos no ambiente epígeo e que se abriguem na entrada da caverna, como já observado para algumas espécies de opilião e grilos (Gnaspini 1996, Santos e Gnaspini 2002, Machado et al. 2001, Taylor et al. 2004). O provável aumento na quantidade de alimento disponível permite um aumento no número de espécies detritívoras e de predadores.

Padrões espaciais de diversidade e riqueza na Lapa do Mosquito

Ao se abordar a diversidade geral das comunidades cavernícolas, é notório que esta é baixa quando comparada com o ambiente epígeo. Sket (1999) salienta três razões para explicar esta baixa diversidade: 
  1. Acesso limitado ao habitat: de forma geral, uma caverna tem uma área muito maior do que as áreas abrangidas pelas possíveis fontes de entrada. Assim, a zona de contato entre os ambientes epígeos e hipógeos é pequena, restringindo a possibilidade de um determinado organismo encontrar esta entrada e adentrá-la.
  2.  A homogeneidade relativa do habitat: uma caverna pode ter uma diversidade grande de habitats, no entanto, quando comparado ao ambiente epígeo, esta diversidade é pequena uma vez que não existem plantas em seu interior que, associado à variação de condições climáticas, poderiam agregar um número incontável de habitats.
  3. A baixa disponibilidade de energia: a ausência de produtores primários, com exceção de alguns quimioautotróficos, restringe a disponibilidade de recurso alimentar. Assim, em geral, cavernas não suportam espécies ou grandes populações que necessitem de grande quantidade de alimento.
As baixas diversidade e riqueza encontradas na região hipógea da área estudada na Lapa do Mosquito, quando comparadas com o ambiente epígeo, podem ser reflexo da relativa homogeneidade do habitat nas áreas mais distantes da entrada e da baixa disponibilidade de recursos alimentares, como previsto por Sket (1999). Vários estudos demonstram que a complexidade estrutural do habitat tem relações positivas importantes na diversidade de artrópodes (Greenstone 1984, Davidowitz e Rosenzweig 1998, Halaj et al. 2000, Romero-Alcaraz e Ávila 2000, Tanabe et al. 2001, Tews et al. 2004) incluindo cavernas (Culver 1969, Poulson e Culver 1969). Nas regiões mais distantes da entrada da Lapa do Mosquito o piso da caverna era coberto quase que exclusivamente por terra. Além disto, temperatura, umidade e luminosidade eram fatores ambientais pouco variáveis. Estes fatores resultam em uma diversidade de habitat pequena nesta região.

Uma vez que entradas de caverna são considerados ecótones (Prous et al. 2004, Culver 2005) e que uma das características típicas de ecótones é a presença de espécies dos ambientes adjacentes, somada a espécies exclusivas, seria natural admitir que esta zona é a mais diversa (Trajano e Andrade 2005).

A diversidade na entrada da Lapa do Mosquito, no entanto, foi intermediária àquelas dos ambientes epígeo e hipógeo. Estes resultados corroboram as predições de Hansen e colaboradores (1988a), que afirmam que diversidades intermediárias podem ser encontradas em ecótones entre ambientes onde em um deles existe uma diversidade muito superior ao outro. Prous et al. (2004), Culver e Poulson (1970) e Gers (1998) também observaram que a diversidade em ecótones localizados nas entradas de caverna é intermediária àquelas encontradas no ambiente epígeo e hipógeo. Hansen e colaboradores (1988a) também sugerem que uma diversidade mais baixa pode ser encontrada em ecótones que sejam áreas que sofram grandes e constantes distúrbios. Peck (1976) observou uma biodiversidade menor na zona de entrada de uma caverna localizada em uma região temperada (Alabama – EUA), e que vivencia fortes amplitudes térmicas anuais. Até o presente, ainda não há estudos que tenham constatado que a diversidade é maior na entrada de cavernas.

A riqueza total da Lapa do Mosquito, 248 morfoespécies, é muito elevada quando comparada a cavernas inventariadas em vários estudos já realizados no Brasil (Dessen et al. 1980, Chaimowicz 1984, Trajano 1987, Trajano e Gnaspini-Netto 1991, Trajano e Moreira 1991, Trajano 1992, Trajano 1996, Trajano 1998, Bichuette e dos Santos 1998, Trajano 2000, Ferreira e Horta 2001, Zeppelini Filho et al. 2003, Chagas et al. 2004). No entanto, a grande diferença de riqueza na Lapa do Mosquito pode ser reflexo da diferença entre as metodologias empregadas nos levantamentos. No presente estudo, além da inclusão da comunidade para-epígea como parte integrante da comunidade cavernícola, grande atenção foi dispensada aos micro-habitats.

Outros trabalhos que utilizaram metodologias similares encontraram também riquezas bem elevadas, como Souza-Silva (2003) que encontrou mais de 200 espécies de artrópodes na Lapa Ribeirão dos Porcos (GO), e Ferreira (2004) que registrou mais de 100 espécies em 6 cavernas de Minas Gerais. Assim, a grande riqueza da Lapa do Mosquito é, na verdade, o resultado de um inventário minucioso. Ferreira (2005) ressalta a pouca atenção que tradicionalmente vem sendo dispensada aos micro-habitats durante inventários em cavernas, fato provavelmente resultante da concepção errônea de que os organismos cavernícolas não buscam abrigos com condições microclimáticas específicas, uma vez que estas condições já estão presentes no ambiente cavernícola (ausência de luz, elevada umidade, temperatura constante). Como consequência deste descaso com micro-habitats a maioria dos inventários resultam em uma riqueza sub-estimada dos ambientes hipógeos.

Distribuição espacial de algumas populações de predadores

Zelurus sp.

A distribuição de algumas espécies na entrada da Lapa do Mosquito apresenta indícios de uma estruturação espacial. Três destas espécies são predadores muito abundantes na Lapa do Mosquito, sendo duas delas comuns também em muitas outras cavernas de Minas Gerais, L. similis e Zelurus sp. (Ferreira e Martins 1998, Ferreira 2004, Pinto-da-Rocha 1995). Oecobius foi registrado em duas outras cavernas em Minas, Lapa Nova de Maquiné (O. navus, Ferreira 2004) e em uma caverna no município de Poté (Oecobius sp. Souza Silva com. pess.). Ao contrário da Lapa do Mosquito, apenas poucos indivíduos de O. navus foram encontrados na Lapa Nova de Maquiné, mas em Poté foi encontrada uma grande população de Oecobius sp. Apesar destas três espécies estarem presentes em quase todas as quadrículas amostradas na caverna, as regiões de maior abundância de cada uma delas se localizam em áreas distintas. A distribuição destas espécies pode estar vinculada a características físicas do habitat. L. similis é geralmente encontrada junto a pedras ou frestas em rochas, locais que permitem a instalação de sua teia residencial (Bucherl 1961, Ferreira et al. 2005). A grande quantidade de pedras e blocos abatidos presentes na entrada da Lapa do Mosquito oferece um aumento na diversidade de habitat e, consequentemente, na quantidade de micro-habitats ideais para a instalação de suas teias, sendo que em áreas mais distantes da entrada estes microhabitats já não são tão frequentes Entre as presas potenciais de Loxosceles estão heterópteros, coleópteros, lepidópteros, diplópodes e ortópteros (Levi e Spilman 1961, Hite et al 1996, Fischer 1996, Ferreira et al 2005). Ferreira et al. (2005) observaram uma maior quantidade de L. similis nas regiões próximas à entrada da Gruta da Lavoura (MG), consequência provável da maior disponibilidade de presas nesta região que em outras partes da caverna. Assim, a maior abundância de presas potenciais na entrada da Lapa do Mosquito também podem ser a causa da maior abundância de L. similis nesta região.

O. navus constrói sua teia em pequenas depressões, seja nas rochas ou em pedras, e também é encontrada sobre ou em fissuras nas manchas de guano (Ferreira e Martins 1998). Na Lapa do Mosquito, O. navus se distribuiu praticamente por toda a área amostrada, assim como observado por Ferreira e Martins (1998) com uma população na caverna Morrinho (BA). A presença de locais favoráveis à instalação de sua teia residencial por toda a caverna permite que O. navus ocupe toda a extensão da Lapa do Mosquito.
Zelurus sp. é um heteróptero que tem por hábito se cobrir de terra (ou alguns outros sedimentos). As áreas mais distantes da entrada da Lapa do Mosquito são as regiões onde uma percentagem maior do solo é coberta por sedimento terroso, ideal para que Zelurus sp. se cubra. No entanto, a distribuição de Zelurus sp. aparenta ser fortemente influenciada pela luminosidade, uma vez que estes evitam áreas cobertas por sedimento terroso  e que ainda estão expostas a luz refletida (zona disfótica), concentrando-se nas
regiões praticamente afóticas. 

Comunidade para-epígea e os filtros ecológicos

A zona da entrada da Lapa do Mosquito é um mosaico composto por blocos abatidos, terra, serapilheira e outras estruturas. Somando-se a variação climática a estas estruturas, surge um número alto de micro-habitats que podem ser explorados por diferentes organismos. Associado a isso, existe na entrada da caverna uma grande abundância de recursos alimentares quando comparado ao interior da caverna, e uma relativa estabilidade ambiental quando comparado ao exterior. Assim, o efeito combinado de fatores essenciais que ocorre em ecótones entre áreas complementares, como proposto por Ries et al. (2004), é facilmente distinguível na entrada da Lapa do Mosquito. Este mesmo efeito foi descrito por Prous et al. (2004) nas entradas das grutas Dona Rita e do Retiro (MG), o que pode apontar para um padrão geral, ao menos para cavernas tropicais.

Os organismos móveis, que precisam buscar por seus recursos espacialmente espalhados, encontram maior quantidade de recursos ao se aproximar da entrada da caverna. Já os sedentários, que não vão a busca de seus recursos, vivenciam um fluxo de recursos maior na entrada que no interior da caverna (como aranhas que constroem teias, eg. Mesabolivar e Theridiidae, e larvas de formiga-leão). A distribuição dos recursos de maneira diferente da encontrada no interior da caverna possivelmente faz com que as espécies também estejam distribuídas de forma diferente. A mudança na distribuição das

espécies na entrada da caverna pode levar a novas interações, o que implicaria em novas mudanças de abundancia e distribuição destas espécies, além da possibilidade de fixação de novas espécies. A soma de todas estas mudanças em composição, interação e distribuição das espécies tem como resultado a estruturação da comunidade para-epígea.
O grande número de espécies exclusivas da comunidade para-epígea, 55 espécies de um total de 248, demonstra a capacidade deste ecótone em abrigar espécies que não são viáveis nos ambientes adjacentes, oferecendo uma variedade de recursos ausentes tanto no ambiente epígeo quanto hipógeo (Hansen et al. 1988a). O número maior de espécies comuns às comunidades para-epígea e epígea (49 espécies), quando comparado às espécies comuns à para-epígea e hipógea (37 espécies), assemelha-se ao encontrado por Prous et al. (2004). Este fato indica que em ambientes tropicais o ambiente epígeo é mais importante como fonte de espécies para a comunidade para-epígea do que o hipógeo. Contrariamente, Culver e Poulson (1970), encontraram uma similaridade maior entre as comunidades localizada na entrada da caverna Cathedral (Kentucky – USA) e aquela hipógea. Possivelmente casos como este são mais comuns em cavernas temperadas, onde ambientes epígeos estão sob influencia de grandes amplitudes térmicas anuais (Prous et al. 2004).
Espécies que estavam presentes apenas no ambiente hipógeo e epígeo, mas não no para-epígeo, são indícios da importância das diferentes entradas como vias de colonização da Lapa do Mosquito. Opiliones, Palpigradi e Isopoda são grupos que normalmente são encontrados em regiões de substrato mais úmido. O substrato na entrada estudada é extremamente ressequido, salvo exceções de pequenos gotejamentos. A colonização do interior da caverna pode ter ocorrido pelas outras entradas da Lapa.

Uma delas  é um conduto com substrato bem úmido, sendo que em períodos de chuva há uma drenagem que percorre todo o conduto e que leva ao conduto principal da caverna. A outra entrada é uma claraboia localizada em meio a mata que circunda toda a caverna. A colonização pode ainda ter ocorrido pela entrada principal mas, por ser uma área pouco favorável ao estabelecimento de populações destes grupos (muito seca), as espécies atravessaram-na por completo fixando população apenas no interior da caverna.

Ecótones são descritos como membranas de permeabilidade seletiva (Hansen et al. 1988a e 1988b, Wiens et al.1985, Johnston e Naiman 1987, Bider 1968; Wegner e Merriam 1979; Schonewald-Cox e Bayless 1986; Fagan et al. 1999, Prous et al. 2004). A queda no número de espécies herbívoras na transição do ambiente epígeo para o hipógeo, assim como a diminuição na riqueza em geral, indica que a entrada da Lapa do Mosquito funciona como uma membrana de permeabilidade seletiva, assim como sugerido por Prous et al. (2004) para entradas de caverna em geral.
Segundo Strayer et al. (2003) esta membrana (ou ecótones) pode atuar sobre espécies, matéria ou energia de diferentes formas, podendo transmiti-las parcialmente, transformá-las, absorvê-las, refleti-las, amplificá-las ou atuar de forma neutra. Os filtros presentes nestas membranas podem ser biológicos ou físicos. A maioria das espécies do ambiente epígeo e hipógeo da Lapa do Mosquito não são capazes de atravessar esta membrana localizada na entrada. A entrada da Lapa do Mosquito funciona para estas espécies como uma membrana impermeável, não permitindo a passagem de organismos de um ambiente a outro, uma vez que esta entrada é seca em comparação com os ambientes adjacentes. Este efeito de impermeabilidade das áreas de transição sobre animais já é bem documentado (Wiens et al. 1985, Duelli et al. 1990, Fagan et al. 1999, Lidicker 1999).
Várias espécies de predadores (eg. Salticidae) e herbívoros (eg. Cicadelidae) são absorvidas pela comunidade para-epígea, sendo capazes de se estabelecer na zona de entrada onde ainda existe luminosidade suficiente que permita a predação visual e a presença de fotossintetizantes, mas incapazes de colonizar o ambiente hipógeo. Já populações de algumas espécies de predadores muito comuns no ambiente hipógeo, como L. similis, Zelurus sp. e Ctenus sp, podem ter sido amplificadas quando colonizaram as cavernas. As fortes pressões seletivas do ambiente cavernícola, como baixa abundância de presas potenciais e a ausência de luz, restringem a colonização e estabelecimento de populações no interior da caverna a poucos predadores generalistas pré-adaptados às condições hipógeas. A redução na riqueza de predadores (e respectiva competição inter-específica e predação intra-guilda) possibilita então o aumento no tamanho das populações das espécies capazes de colonizar o ambiente hipógeo quando comparadas àquelas populações do ambiente epígeo. 

A luz parece ser um dos filtros mais importantes desta membrana, impossibilitando a presença no interior da caverna de quaisquer organismos (predador, herbívoro e detritívoro) que dela dependam. Uma evidência disto é a clara sobreposição da distribuição da comunidade para-epígea com a área de maior luminosidade da AGRE. No entanto, caso a presença de luz fosse o único filtro era de se esperar que as espécies tivessem sua distribuição gradualmente reduzida a medida que se entra na caverna, assim como a luz. No entanto, as espécies estão distribuídas de forma irregular, o que aponta para a presença de outros filtros.

Algumas espécies já estabelecida na zona de entrada podem funcionar como filtros biológicos. A presença de larvas de neurópteros (formigas-leão) em uma área é fortemente influenciada por fatores ambientais como temperatura e compactação do solo, frequência de distúrbio da armadilha (queda de folhas, chuva) e presença de presas (Gotelli 1993, Gatti e FarjiBrener 2002, Farji-Brener 2003). Espécies como as formigas-leão têm grande benefício ao se abrigar na entrada da caverna, diminuindo os riscos de destruição de sua armadilha por chuva ou folhas que caem das árvores e ao abrigo de um insolação intensa. Aliado a este ganho em estabilidade ambiental, está a relativa frequência de presas potenciais, como formigas, presentes em grande número no ambiente epígeo e que por ali transitam. Apesar da abundância de presas não ser considerado fator determinante na distribuição das populações de formigas-leão (Gotelli 1993, Crowley e Linton 1999), é provável que a colonização do ambiente hipógeo por estas espécies é impedida pela escassez na abundância de espécies cursoriais, sendo este um filtro para formiga-leão. Dos dois registros de larva de formiga-leão no interior de cavernas, estas estavam sobre manchas de guano e não construíam armadilhas do tipo funil (Ferreira e Martins 1999 na Toca do Morrinho – BA, e Ferreira com. pessoal em Coromandel – MG). No entanto, o comportamento de predação não foi visualizado.

Interações entre espécies também são filtros biológicos. A grande abundância de Loxosceles similis (Ferreira et al. 2005) e de formiga-leão no piso das entradas de cavernas pode funcionar como um filtro absorvendo as espécies cursoriais epígeas que “aventuram-se” a tentar entrar nas cavernas.

Desta forma, as entrada de caverna funcionam como membranas de permeabilidade seletiva, atuando de diferentes formas sobre diferentes espécies. A combinação entre os diferentes filtros, biológicos ou não, é responsável pela presença e distribuição das espécies tanto nas entradas das cavernas quanto no interior destas.
Uma vez que o arranjo espacial da comunidade para-epígea depende da combinação de vários fatores, entre eles climáticos, é importante ressaltar que variações sazonais podem levar a mudanças na comunidade ao longo do tempo. Provavelmente as comunidade para-epígeas são dinâmicas, modificando sua estrutura espacial em resposta às variações externas.

Considerações finais

Ações humanas têm levado a modificações no funcionamento dos ecossistemas cavernícolas como: supressão de cavernas, alteração das dinâmicas hídricas, eutrofização de cursos d‟água, mudanças no aporte de alimentos entre outros (Gilbert et al. 1995, Trajano 2000, Ferreira e Martins 2001, Ferreira 2004, Elliott 2005). Entradas de cavernas são regiões que frequentemente sofrem alterações de natureza antrópica como a instalação de currais, depósitos de material, construção de residências, barragens, santuários, infra-estrutura turística e, até mesmo, pesquisas cientificas (eg. escavações paleontológicas e arqueológicas) (exemplos na figura abaixo). 
Impactos antrópicos em entradas de caverna, a) residência, b) barragem e bomba para captação de água, c) curral, d) depósito de materiais, e) e f) santuários.
Os impactos provocados pelas diferentes ações antrópicas variam desde pontuais, como o pisoteio de uma visitação esporádica, a até impactos de grandes proporções, como inundações e escavações, que podem provocar a desestruturação completa das entradas de cavernas e consequentemente das comunidades para-epígeas. 

A própria entrada da Lapa do Mosquito foi local de profundos impactos durante os anos de escavações paleontológicas conduzidas por Peter Lund.  Apesar das escavações em si não terem ocorrido na entrada, toda uma infraestrutura foi montada para manter a equipe no local. A construção de currais para seus animais de carga, a presença das fogueiras para cozinhar as refeições da equipe, o pisoteio e a introdução de vários materiais “estranhos” ao ambiente cavernícola provavelmente provocaram profundas alterações na

comunidade para-epígea da entrada estudada. No entanto, houve uma possível reestruturação desta comunidade ao longo dos mais de 150 anos que decorreram desde então. É impossível definir o grau de reestruturação, uma vez que não se sabe o que havia antes, mas a presença de uma comunidade para-epígea e de suas relações ecológicas demonstra que ao menos há uma recuperação funcional da entrada da caverna.
Vários estudos já evidenciaram como os sistemas cavernícolas dependem dos ambientes epígeos para manter sua estrutura, principalmente como fornecedores de recursos alimentares (Ferreira e Horta 2001, Ferreira e Martins 2001, Souza-Silva 2003, Ferreira 2004). Apesar da grande importância das entradas de cavernas como interface entre os ambientes epígeos e hipógeos, influenciando no fluxo de nutrientes, na estrutura da comunidade para-epígea e na estrutura da comunidade cavernícola como um todo, estudos abordando de que maneira modificações no ambiente epígeo podem afetar as
zonas de entradas e suas respectivas comunidades ainda são muito escassos, a maioria se restringindo a ambientes aquáticos (Gilbert et al. 1995, Gillieson e Thurgate 1999, Neil 2004). Esta negligência com as entradas de caverna se deve a várias razões como:
  • aplicação incorreta de pressupostos, assumindo, por exemplo, que esta é uma região que pouco pode contribuir para a comunidade hipógea, ou ainda, assumindo que, por ser uma zona de ecótone, têm uma maior diversidade;
  • dificuldade de se trabalhar em tais ambientes, uma vez que deixam de ser ambientes estáveis e simplificados como o meio hipógeo, considerado um laboratório ideal para estudos ecológicos (Culver 1982);
  • maior interesse histórico nas espécies troglóbias, que tendem a se distribuir em regiões mais distantes de entradas;
  • maior interesse nas espécies do que nas relações entre elas e no funcionamento do ecossistema.

As cavernas devem ser consideradas como uma unidade funcional, composta por diferentes espécies, com diferentes graus de especialização e que dependem de processos ecológicos (Ferreira 2004). Sob esta perspectiva, estudos sobre as entradas de cavernas e suas respectivas comunidades paraepígea são primordiais para quaisquer ações que visem à conservação e mesmo o manejo de cavernas.


Conclusões

Em relação às predições referentes às diferentes hipóteses envolvidas neste estudo, conclui-se que:
  1. As entradas de caverna são ecótones entre os ambientes epígeos e hipógeos, e possuem características ambientais e tróficas tanto intermediárias a estes quanto características exclusivas. A relativa estabilidade ambiental, quando comparada ao ambiente epígeo, e elevada disponibilidade de recursos alimentares, quando comparada ao ambiente hipógeo, são características intermediárias da região para-epígea.
  2. Existe uma comunidade para-epígea na entrada da Lapa do Mosquito, composta por espécies exclusivas desta região e por espécies dos ambientes adjacentes, com capacidades diferenciadas de explorar as características desta região.
  3. A diversidade biológica na entrada da Lapa do Mosquito foi intermediária aos ambientes adjacentes. No entanto, a casos onde a diversidade nas entradas de cavernas pode ser inferior. Ainda não existem casos relatados de entradas de caverna com diversidade biológica superior aos ambientes adjacentes.
  4. Vários filtros foram identificados na entrada da Lapa do Mosquito. Filtros ecológicos, como presença de espécies predadoras, e físicos, como luminosidade, atuam em conjunto determinando a presença e distribuição das populações de diferentes espécies.
  5. Os filtros presentes na entrada da Lapa do Mosquito atuam de forma distinta sobre as diferentes espécies, podendo amplificar, absorver ou refletir as espécies. 

Apêndice 1: Lista de taxa encontrados nos diferentes compartimentos da Lapa do Mosquito

Interno + 1-131: Hipógeo; 132-287: Para-epígeo; 288-491: Epígeo
TAXA
INTERNO:HIPÓGEO
1-31: HIPÓGEO 
132-287: PARA-EPÍGEO
288-491: EPÍGEO
ARACNIDA
Araneae sp4 X
Araneae sp6 X
 X
Araneae sp11
 X
Araneae sp15
 X
Araneae sp19
 X
 X
Araneae sp27
X
Araneae sp29
 X
Araneae sp2
 X
 X
Araneae sp3
 X
Araneae sp4
 X
Araneae sp6
 X
Araneae sp9
 X
Araneae sp10
 X
Araneae sp11
 X
Araneae sp12
 X
Araneae sp13
 X

      TAXA
INTERNO: HIPÓGEO
1-31: HIPÓGEO 
132-287: PARA-EPIGEO
 288-491: EPÍGEO
ARACNIDA
Agelenidae sp1
 X
Anyphaenidae sp1
 X
Anyphaenidae sp2
 X
Anyphaenidae sp3
 X
Anyphaenidae sp4
 X
Anyphaenidae sp5
 X
Caponiidae sp1
 X
Caponiidae sp2
 X
Caponiidae sp3
 X
Corinnidae sp1
 X
Ctenidae sp1
X
X
X
Ctenidae sp2 X
Dipluridae sp1
X
Dipluridae sp2 X
Gnaphosidae sp1 X
Gnaphosidae sp2 X
Gnaphosidae sp3 X
Gnaphosidae sp4 X
Hahniidae sp1
X
Hahniidae sp2
X
Loxosceles similis X X
X
X
Lycosidae sp1 X
Lycosidae sp2 X
TAXA INTERNO: HIPÓGEO 1-31: HIPÓGEO 132-287: PARA-EPIGEO 288-491: EPÍGEO
ARACNIDA
Mimetidae sp1 X
Oecobius navus X
X
X X
Oonopidae sp1 X X
Oonopidae sp2 X
X
Oonopidae sp3 X X
Oonopidae sp4 X
Oonopidae sp5 X
Oonopidae sp6 X
Oonopidae sp7
X
X
Mesabolivar sp1 X X X
Pholcidae sp2 (NI) X X X
Plato sp1 X
Salticidae sp1
X
X
Salticidae sp2 X X
Salticidae sp3
X
Salticidae sp4
X
Scytodidae sp1 X
Scytodidae sp2 X
Segestriidae sp1
X
TAXA  INTERNO: HIPÓGEO 1-31: HIPÓGEO 132-287: PARA-EPIGEO 288-491: EPÍGEO
ARACNIDA
Sparassidae sp1 X
Symphytognathidae sp1 X
Tetrablemmidae sp1
Tetrablemmidae sp2
Tetrablemmidae sp3
X
X
Tetragnathidae sp1
X
Theridiidae sp1 X
X
X
Theridiidae sp2 X X
Theridiidae sp3 X X
Theridiidae sp4 X X
Theridiidae sp5 X
X
Theridiidae sp6 X
Theridiidae sp7 X
Theridiidae sp8 X
Theridiidae sp9 X
Theridiidae sp11
X
Theridiidae sp13 X
Theridiidae sp14 X
Theridiidae sp15 X
Theridiidae sp16 X
Theridiidae sp17 X
Theridiidae sp18 X
Theridiidae sp19 X
Theridiidae sp20
X
Theridiidae sp21 X
Theridiidae sp22 X
Theridiidae sp23 X
Theridiidae sp24 X
Theridiidae sp25 X
Theridiidae sp26 X
Theridiidae sp27 X X
Theridiidae sp28 X
Theridiidae sp29
 X
TAXA INTERNO: HIPÓGEO 1-31: HIPÓGEO 132-287: PARA-EPIGEO 288-491: EPÍGEO
Theridiosomatidae sp3
 X
Theridiosomatidae sp5
X
Thomisidae sp1
X
Uloboridae sp1 X X
Pseudoescorpiones
Pseudoescorpiones sp1 X X
Pseudoescorpiones sp2 X
Pseudoescorpiones sp3 X
Pseudoescorpiones sp4 X
X
Pseudoescorpiones sp5 X
Acari
Acari sp1 X
X
X
Acari sp2 X X
Acari sp3 X X
Acari sp4
X
X
Acari sp5 X
X
Acari sp6 X X X
Acari sp7 X X
Acari sp8 X
Acari sp9 X
Acari sp10 X
X
Acari sp11 X
Acari sp12 X
Acari sp13
X
Acari sp14
X
Acari sp15
X
Acari sp16
X
Acari sp17
X
Acari sp18
X
Acari sp19
X
Acari sp20 X
Acari sp21 X
Acari sp22
X
Acari sp23 X
Acari sp24 X
Acari sp25 X
Acari sp26 X
Acari sp27 X
Ornithodorus sp1 X

TAXA INTERNO: HIPÓGEO 1-31: HIPÓGEO 132-287: PARA-EPIGEO 288-491: EPÍGEO
Opiliones
Opiliones sp1 X X
Opiliones sp2 X
Opiliones sp3 X
Opiliones sp4 X X
Palpigradi
Eukoenenia sp1
X
X
Crustacea
Isopoda
Isopoda sp1 X X
Isopoda sp2 X
Insecta
Coleoptera
Carabidae sp1 X X
Carabidae sp2
X
Carabidae sp3
X
Carabidae sp4 X
Carabidae sp5 X
Carabidae sp6 X
Chrysomelidae sp1
Chrysomelidae sp2 X X
Coccinelidae sp1 X
Coccinelidae sp2 X
Coccinelidae sp3 X
Curculionidae sp1
X
Curculionidae sp2
X
Dryopidae sp1 X
Dryopidae sp2 X
Dryopidae sp3 X
Dytiscidae sp1 X
Elmidae sp1 X
Histeridae sp1 X X
Histeridae sp2
X
Histeridae sp3
X
Leptodiridae sp1 X
Leiodidae sp1 X
Nitidulidae sp1 X
Platypodidae sp1 X X
Pselaphidae sp1 X
Pselaphidae sp2 X
Pselaphidae sp3
X
Pselaphidae sp4 X
Pselaphidae sp5 X
Pselaphidae sp6 X
Pselaphidae sp7 X
Ptilodactylidae sp1
X
Ptilodactylidae sp2
X
Ptilodactylidae sp3
X
Scarabaeidae sp1
X
Scarabaeidae sp2 X
Scarabaeidae sp3 X
Scydmaenidae sp1 X
Scydmaenidae sp2 X
Scydmaenidae sp3 X

TAXA INTERNO: HIPÓGEO 1-31: HIPÓGEO 132-287: PARA-EPIGEO 288-491: EPÍGEO
Insecta
Coleoptera
Staphylinidae sp1 X
Staphylinidae sp2 X
Staphylinidae sp3 X
Staphylinidae sp4 X X
Staphylinidae sp5 X
Staphylinidae sp6 X
Staphylinidae sp7
X
Staphylinidae sp8 X
Staphylinidae sp9 X
Staphylinidae sp10
X
Staphylinidae sp11 X
Staphylinidae sp12 X
Staphylinidae sp13
X
Staphylinidae sp14 X
Staphylinidae sp15
X
Staphylinidae sp16
X
Staphylinidae sp17 X
Staphylinidae sp18
X
Staphylinidae sp19 X
Staphylinidae sp20
X
Staphylinidae sp21 X
Staphylinidae sp22
X
Staphylinidae sp23 X
Staphylinidae sp24 X
Staphylinidae sp25 X
Staphylinidae sp26
X
Staphylinidae sp27 X
Staphylinidae sp28
X
Staphylinidae sp29 X
Staphylinidae sp30
X
Staphylinidae sp31
X
Staphylinidae sp32
Staphylinidae larva sp1
X
Staphylinidae larva sp2
X
Coleoptera sp1
X
X
Coleoptera sp2
X
Coleoptera sp3 X
Coleoptera sp4 X
Coleoptera sp5 X
Coleoptera sp6 X
Coleoptera sp7
X
Col 18 HMPTRA???
X
Coleoptera sp8
X
Coleoptera sp9
X
Coleoptera sp10
X
Coleoptera sp11
X
Tenebrionidae larva sp1
X
X
Coleoptera larva sp2 X
Coleoptera larva sp3
X
Coleoptera larva sp4
X
Coleoptera larva sp5
X
Coleoptera larva sp6
X
Coleoptera larva sp7
X
Coleoptera larva sp8
X
Coleoptera larva sp9
X
Lampiridae larva sp1
X
Collembola
Entomobryidae sp1
X
X
X
Entomobryidae sp2 X
X
Entomobryidae sp3 X
Entomobryidae sp4
X
Entomobryidae sp5
X
Entomobryidae sp6
X
Entomobryidae sp7 X
Entomobryidae sp8
X
Entomobryidae sp9
X
Entomobryidae sp10
X
Entomobryidae sp11
X
Entomobryidae sp12
X
Entomobryidae sp13
X
Entomobryidae sp14
X
Entomobryidae sp15
X
Sminthuridae sp1
X
Sminthuridae sp2
X
Poduridae sp1
X
Poduridae sp2
X
Poduridae sp3
X
Dermaptera
Dermaptera sp1
X
Dictyoptera
Dictyoptera sp1
X
X
X
Dictyoptera sp2
X
Dictyoptera sp3
X
X
Dictyoptera sp4
X
Dictyoptera sp5
X
X
Dictyoptera sp6
X
Dictyoptera sp7
X
Dictyoptera sp8
X
Dictyoptera sp9
X
Diplura
Campodeidae sp1
X
Diplura sp1
X
X
X
Diplura sp3
X
Diplura sp4
X
Diptera
Culicidae sp1
X
X
Culicidae sp2
X
Culicinae sp1
X
X
Culicinae sp2
X
X
Culicinae sp3
X
X
Diptera sp1
X
X
Diptera sp2
X
X
Diptera sp3
X
Diptera sp4
X
Diptera sp5
X
Diptera sp6
X
Diptera sp7
X
Diptera sp8
X
Diptera sp9
X
Diptera sp10
X
Diptera sp11
X
Diptera sp12
X
Diptera sp13
X
Diptera sp14
X
Diptera sp15
X
Diptera larva sp1
X
X
X
Diptera larva sp2
X
X
Diptera larva sp3
X
X
Diptera larva sp4
X
X
Diptera larva sp5
X
Diptera larva sp6
X
Diptera larva sp7
X
Diptera larva sp8
X
Diptera larva sp9
X
Diptera larva sp10
X
Diptera larva sp11
X
Diptera larva sp12
X
Dolichopodidae sp1
X
Drosophilidae sp1
X
X
X
Loncheidae sp1
X
X
Lutzomyia sp1
X
X
X
Milichiidae sp1
X
X
X
Mycetophilidae sp1
X
X
X
Mycetophilidae sp2
X
Mycetophilidae sp3
X
Phoridae sp1
X
X
X
Phoridae sp2
X
X
Phoridae sp3
X
Phoridae sp4
X
Psychodidae sp1
X
X
X
Sarcophagidae sp1
X
Tipulidae sp1
X
X
Tipulidae sp2
X
Trichoceridae sp1
X
TAXA INTERNO: HIPÓGEO 1-31: HIPÓGEO 132-287: PARA-EPIGEO 288-491: EPÍGEO
Ephemeroptera
Ephemeroptera sp1
X
Heteroptera
Heteroptera sp1
X
X
Heteroptera sp2
X
X
Heteroptera sp3
X
Heteroptera sp4
X
Heteroptera sp5
X
Heteroptera sp6
X
Heteroptera sp7
X
Heteroptera sp8
X
Heteroptera sp9
X
Heteroptera sp10
X
Heteroptera sp11
X
Heteroptera sp12
X
Ploiariidae sp1
X
Ploiariidae sp2
X
Ploiariidae sp3
X
Ploiariidae sp4
X
Zelurus sp1
X
X
X
X
Homoptera
Cicadellidae sp1
X
X
Cicadellidae sp2
X
Cicadellidae sp3
X
Cicadellidae sp4
X
Cicadellidae sp6
X
Homoptera sp1
X
Homoptera sp2
X
Homoptera sp3
X
Homoptera sp4
X
Homoptera sp5
X
Homoptera sp6
X
Membracidae sp1
X
Hymenoptera
Apidae sp1
X
Braconidae sp1
X
X
Formicidae sp1
X
Formicidae sp2
X
X
Formicidae sp3
X
X
Formicidae sp4
X
X
Formicidae sp5
X
X
 Formicidae sp6
X
X
Formicidae sp7
X
Formicidae sp8
X
Formicidae sp9
X
Formicidae sp10
X
Formicidae sp11
X
Formicidae sp12
X
Formicidae sp13
X
X
Formicidae sp14
X
Formicidae sp15
X
Formicidae sp16
X
Formicidae sp17
X
Formicidae sp18
X
Formicidae sp19
X
Formicidae sp20
X
Formicidae sp21
X
Formicidae sp22
X
Formicidae sp23
X
Formicidae sp24
X
Formicidae sp25
X
Formicidae sp26
X
Formicidae sp27
X
Formicidae sp28
X
X
Formicidae sp29
X
Formicidae sp30
X
Formicidae sp31
X
Formicidae sp32
X
Formicidae sp33
X
Formicidae sp34
X
Formicidae sp35
X
X
Formicidae sp36
X
Formicidae sp37
X
Formicidae sp38
X
Formicidae sp39
X
Formicidae sp40
X
Formicidae sp41
X
Formicidae sp42
X
Formicidae sp43
X
Formicidae sp44
X
Formicidae sp45
X
Formicidae sp46
X
Formicidae sp47
X
Formicidae sp48
X
TAXA INTERNO: HIPÓGEO 1-31: HIPÓGEO 132-287: PARA-EPIGEO 288-491: EPÍGEO
Hymenoptera larva sp1
X
Hymenoptera sp1
X
X
X
Hymenoptera sp2
X
Hymenoptera sp3
X
Hymenoptera sp4
X
Hymenoptera sp5
X
Hymenoptera sp6
X
Hymenoptera sp7
X
Hymenoptera sp8
X
Hymenoptera sp9
X
Hymenoptera sp10
X
Hymenoptera sp11
X
Mymaridae sp1
X
Isoptera
Isoptera sp1
X
X
Isoptera sp2
Lepidoptera
Lepidoptera larva sp1
X
Lepidoptera larva sp2
X
X
Lepidoptera larva sp3
X
Lepidoptera larva sp4
X
Lepidoptera larva sp5
X
X
Lepidoptera larva sp6
X
Lepidoptera larva sp7
X
Lepidoptera larva sp8
X
Lepidoptera larva sp9
X
Lepidoptera larva sp10
X
Lepidoptera larva sp11
X
Lepidoptera larva sp12
X
Lepidoptera sp1
X
X
Lepidoptera sp2
X
Lepidoptera sp3
X
Microlepidoptera sp1
X
Microlepidoptera sp2
X
Noctuidae sp1
X
X
Noctuidae sp2
X
Tineidae larva sp1
X
X
X
X
Tineidae larva sp2
X
Tineidae sp1
X
X
X
Tineidae sp2
X
Tineidae sp3
X
Neuroptera
Myrmeleontidae sp1
X
Orthoptera
Acrididae sp1
X
X
Ensifera sp1
X
X
Endecous sp1
X
X
Ensifera sp2
X
Grylacridiidae sp1
X
TAXA INTERNO: HIPÓGEO 1-31: HIPÓGEO 132-287: PARA-EPIGEO 288-491: EPÍGEO
Psocoptera
Lyposcelidae sp1
X
X
Lyposcelidae sp2
X
Lyposcelidae sp3
X
Pseudocaecilidae sp1
X
X
Pseudocaecilidae sp2
X
X
Pseudocaecilidae sp3
X
X
Pseudocaecilidae sp4
X
Pseudocaecilidae sp5
X
Psocoptera sp1
X
X
X
Psocoptera sp2
X
X
Psocoptera sp3
X
X
Psocoptera sp4
X
X
X
Psocoptera sp5
X
Psocoptera sp6
X
X
Psocoptera sp7
X
X
Psocoptera sp8
X
Psocoptera sp9
X
Psyllipsocidae sp1
X
X
X
Psyllipsocidae sp2
X
X
X
Thysanoptera
Thysanpotera sp1
X
Thysanpotera sp2
X
Diplopoda
Pyrgodesmida sp1
X
Polydesmida sp1
X
Polydesmida sp2
X
Polydesmida sp3
X
Polyxenida sp2
X
Spirobolida sp1
X
X
Spirostreptida sp1
X
X
X
Polyxenida sp1
X
X
Chilopoda
Chilopoda sp1
X
Chilopoda sp2
X
Chilopoda sp3
X
Geophilomorpha sp1
X
X
Geophilomorpha sp2
X
Geophilomorpha sp3
X
Lithobiomorpha sp1
X
Symphyla
Symphyla sp1
X
Symphyla sp2
X
Pauropoda
Pauropoda sp1
X
Pauropoda sp2
X
Plathyelminthes
Planaria sp1
X
Oligochaeta
Oligochaeta sp1
X
Hirudinea
Hirudinea sp1
X


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Saiba mais: Apostila de Entomomologia – Elio Corseuil, Revista Brasileira de Zoologia – Fauna cavernícola brasileira: Composição e caracterização preliminar, Eleonora Trajano, Revista da Biologia – Biologia de cavernas, III Curso de espeleologia e licenciamento ambiental, Carste de Lagoa Santa, MG – Berço da paleontologia e da espeleologia brasileira, Mylène Berbert-Born, A origem, evolução e diversidade da vegetação do Bioma Cerrado – Vânia R. Pivello Dept. Ecologia – IB/USP, Ronald S. M. Barros, Medidas de diversidade biológica  – Programa de Pós-Graduação em Ecologia Aplicada ao Manejo e Conservação de Recursos Naturais – PGECOL. Universidade Federal de Juiz de Fora – UFJF. Juiz de Fora, MG.,  The Scottish Association for Marine Science, A percolação de água em solos, Estudo em modelo reduzido, Groundwater flow in soils Small scale studies, Jose Couto Marques e César Romão Ferreira, Thaís Oliveira do Carmo – Psocoptera em cavernas do Brasil: riqueza, composição e distribuição, Ronald S. M. Barros – Medidas de diversidade biológica – Programa de Pós-Graduação em Ecologia Aplicada ao Manejo e Conservação de Recursos Naturais – PGECOL. Universidade Federal de Juiz de Fora – UFJF. Juiz de Fora, MG.,  Ecotone delimitation: Epigean–hypogean transition in cave ecosystems, Xavier Prous, Rodrigo Ferreira, Rogério Parentoni Martins, Tigre dentes de sabre sul americano – avph.com.br, Wikipedia, CRbiodigital,

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